Разнообразие аллелей главного комплекса гистосовместимости у полевой мыши (Apodemus agrarius pallas, 1971) в парках г. Москвы

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Среди ряда стрессирующих факторов, воздействующих на млекопитающих в городской среде, важную роль играет высокая паразитарная нагрузка. Устойчивость популяции к этому фактору можно оценить по аллельному разнообразию определенных генов, например, главного комплекса гистосовместимости (МHC), которые играют ключевую роль в иммунной защите организма. Нами было проанализировано аллельное разнообразие экзона 2 гена DRB в популяциях полевой мыши в четырех парках г. Москвы. Методом секвенирования ампликонов указанного фрагмента на платформе Illumina NovaSeq 6000 обнаружено 27 аллелей, девять из которых являются общими с известными для рыжей полевки. Наибольшее число аллелей, в том числе уникальных, было отмечено на наименее урбанизированной из исследованных территорий с многовидовым сообществом мелких млекопитающих (Битцевский лесопарк). Здесь также наблюдалось наибольшее разнообразие индивидуальных генотипов (индекс Симпсона) при относительно меньшем числе аллелей в генотипе особи. В трех других парках, расположенных в зонах с более высокой степенью урбанизации, число представленных в популяции аллелей и разнообразие индивидуальных генотипов было меньшим, но число аллелей, представленных в генотипе одной особи, большим. На наиболее урбанизированной территории при отсутствии в сообществе других видов мелких млекопитающих (Нескучный сад) было отмечено отсутствие нейтральной изменчивости – каждый из присутствовавших в популяции аллелей кодировал уникальную аминокислотную последовательность с присущим ей вариантом антигенсвязывающего участка. Предполагается, что эти различия отражают разные направления адаптации в зависимости от степени антропогенной нагрузки. Оценка сходства популяций по наличию общих аллелей показала большее сходство в парах с правого (Нескучный сад и Битцевский лесопарк) и с левого (Терлецкий парк и Главный ботанический сад) берега р. Москвы, что может отражать историческую связь этих территорий.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Н. Ю. Феоктистова

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: feoktistovanyu@gmail.com
Россия, 119071, Москва, Ленинский пр. 33

Т. Н. Карманова

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Email: feoktistovanyu@gmail.com
Россия, 119071, Москва, Ленинский пр. 33

И. Г. Мещерский

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Email: feoktistovanyu@gmail.com
Россия, 119071, Москва, Ленинский пр. 33

С. И. Мещерский

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Email: feoktistovanyu@gmail.com
Россия, 119071, Москва, Ленинский пр. 33

А. В. Суров

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН

Email: feoktistovanyu@gmail.com
Россия, 119071, Москва, Ленинский пр. 33

Список литературы

  1. Андреевских А.В. Эколого-физиологические и этологические адаптации полевой мыши (Apodemus agrarius Pall.) в городской среде. Автореф. дис. … канд. биол. наук. Томский государственный университет, 2012. Томск. 24 с.
  2. Баруш В. Синантропизация и синурбанизация позвоночных животных как процесс формирования связей между популяциями животных и человеком // Studia Geographica (Brno), 1980. V. 71. № 1. С. 1–25.
  3. Гливич И. Исследования процесса синурбанизации животных на примере городских популяций // Studia Geographica (Brno), 1980. V. 71. № 1. С. 95–104.
  4. Исаков Ю. Изменение условий жизни животных в Москве в связи с ростом и благоустройством города // Животное население Москвы и Подмосковья, 1967 С. 74–79.
  5. Карасева Е.В., Телицына А.Ю., Самойлов Б.Л. Млекопитающие Москвы в прошлом и настоящем. М.: Наука, 1999. 246 с.
  6. Карманова Т., Горелышева Д. Гельминтофауна мышевидных грызунов на территории г. Москвы // Поволжский экологический журнал, 2022. № 2. С. 135–149. https://doi.org/10.35885/1684-7318-2022-2-135-149
  7. Карманова Т.Н., Феоктистова Н.Ю., Фетисова Е.-Е.А., Мосалов А.А., Суров А.В. Экология города: ретроспективы и перспективы изучения // Журнал общей биологии, 2021. Т. 82. № 3. С. 163–174. https://doi.org/10.31857/S0044459621030039
  8. Клауснитцер Б. Экология городской фауны. М.: Мир, 1990. 270 с.
  9. Ключник Н., Старостина А. О несинантропных видах грызунов Ленинграда // Зоологический журнал., 1963. Т. 42. № 10. С. 1554–1560.
  10. Кузнецов Б.А. Предварительный обзор стационарного распространения позвоночных в Погонно-Лосиноостровском лесничестве // Тр. по лесн. опытн. делу, 1928. Т. 4. № 68. С. 15–36.
  11. Огнев С.И. Fauna Mosquensis. Опыт описания фауны Московской губернии.т. 1. Млекопитающие ч. 1. Chiroptera, Insectivora, Rodentia. М: Изд. Комиссии по исслед. фауны Моск. Губерн, 1913. 310 с.
  12. Паровщиков В.Я. Очерк фауны Тимирязевской c/х академии // Всерос. об-во охраны природы. Т. 8. Ч. 2. 1941. С. 304–310.
  13. Петров В., Леонтьева М., Соловьев Ю., Лисин С., Прокопьева Н. К изучению фауны и экологии грызунов большого города // Грызуны: Материалы 5-го Всесоюзного совещания, 1980. С. 434–435.
  14. Суров А.В., Карманова Т.Н., Кацман Е.А., Зайцева Е.А., Феоктистова Н.Ю. От агрофила к синурбисту: как обыкновенный хомяк (Cricetus cricetus) осваивает городскую среду // Зоологический журнал, 2023. Т. 102. № 4. С. 453–465. doi: 10.31857/S0044513423040153
  15. Терехова В.А. Биодиагностика и оценка воздействий на окружающую среду: учебное пособие. М.: ГЕОС, 2023. 102 с. doi: 10.55959/MSU0137-0944-17-2023-78-2-35-45
  16. Тихонова Г.Н., Тихонов И.А. Биотопическое распределение и особенности размножения фоновых видов грызунов на северо-востоке Московской области // Зоологический журнал, 2003. Т. 82. № 11. С. 1357–1367.
  17. Тихонова Г.Н., Тихонов И.А., Богомолов П.Л., Бодяк Н.Д., Суров А.В., Распределение мелких млекопитающих и типизация незастроенных территорий г. Москвы // Успехи современной биологии, 1997. Т. 117. № 2. С. 218–239.
  18. Тихонова Г.Н., Тихонов И.А., Суров А.В., Богомолов П.Л., Котенкова Е.В., Экологические аспекты формирования фауны мелких млекопитающих урбанистических территорий Средней полосы России. М.: Товарищество научных изданий КМК, 2012. 373 с.
  19. Транквилевский Д.В., Царенко В.А., Жуков В.И. Современное состояние эпизоотологического мониторинга за природными очагами инфекций в Российской Федерации // Медицинская паразитология и паразитарные болезни, 2016. № 2. C. 19–24.
  20. Феоктистова Н.Ю., Мещерский И.Г., Карманова Т.Н., Гуреева А.В., Суров А.В. Разнообразие аллелей главного комплекса гистосовместимости у обыкновенного хомяка (Cricetus cricetus) в городской и сельской популяциях // Известия РАН, сер. биологическая, 2022. № 5. С. 470–481. https://doi.org/10.31857/S1026347022050079
  21. Хляп Л.А., Кучерук В.В., Тупикова Н.В., Варшавский А.А. Оценка разнообразия грызунов населенных пунктов. Животные в городе. Мат-лы науч.-практ. конф. М.: ИПЭЭ РАН, 2003. С. 26–29
  22. Черноусова Н.Ф. Гельминтоценозы грызунов в трансформированных урбанизацией лесных экосистемах // Фундаментальные исследования, 2013. № 10. С. 1770–1777.
  23. Acevedo-Whitehouse K., Cunningham A.A. Is MHC enough for understanding wildlife immunogenetics? // Trends in Ecology and Evolution, 2006. V. 21. № 8. P. 433–438. 10.1016/j.tree.2006.05.010' target='_blank'>https://doi: 10.1016/j.tree.2006.05.010
  24. Adamczewska-Andrzejewska K., Mackin-Rogalska R., Nabaglo L. The effect of urbanization on density and population structure of Apodemus agrarius (Pallas, 1771) // Polish ecological studies, 1988. V. 14. № 1–2. P. 197–211.
  25. Bandelt H.-J., Forster P., Röhl A. Median-joining networks for inferring intraspecific phylogenies // Molecular biology and evolution, 1999. V. 16. № 1. P. 37–48. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026036
  26. Bernatchez L., Landry C. MHC studies in nonmodel vertebrates: what have we learned about natural selection in 15 years? // Journal of Evolutionary Biology, 2003. V. 16. № 3. P. 363–377. https://doi.org/10.1046/j.1420-9101.2003.00531.x
  27. Biedrzycka A., Kloch A., Buczek M., Radwan J. Major histocompatibility complex DRB genes and blood parasite loads in fragmented populations of the spotted suslik Spermophilus suslicus // Mammalian Biology, 2011. V. 76. № 6. P. 672–677. https://doi.org/10.1016/j.mambio.2011.05.002
  28. Brown, J.H., Jardetzky, T.S., Gorga, J.C., Stern, L.J., Ur ban, R.G., Strominger, J.L., Wiley, D.C., Three-dimensional structure of the human class II histocompatibility antigen HLA-DR1, Nature. 1993. vol. 364, № 6432, P. 33–39. https://doi.org/10.1038/364033a0
  29. Bushnell B., Rood J., Singer E. BBMerge–accurate paired shotgun read merging via overlap // PloS one , 2017. V. 12. № 10. e0185056. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0185056
  30. Chao A., Ma K., Hsieh T., Chiu C.-H., User’s guide for online program SpadeR (Species-richness prediction and diversity estimation in R) / National Tsing Hua University, Hsinchu, Taiwan, 2016. 88 p.
  31. Dearborn D.C., Warren S., Hailer F. Meta‐analysis of major histocompatibility complex (MHC) class IIA reveals polymorphism and positive selection in many vertebrate species // Molecular ecology,2022. V. 31. № 24. P. 6390–6406. https://doi.org/10.1111/mec.16726
  32. Doherty P.C., Zinkernagel R.M. Enhanced immunological surveillance in mice heterozygous at the H-2 gene complex // Nature,1975. V. 256. № 5512. P. 50–52. https://doi.org/10.1038/256050a0
  33. Edgar, R.C. Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST. Bioinformatics, 2010. T. 26. № 19. P. 2460-2461. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btq461
  34. Edgar, R.C. UNOISE2: improved error-correction for Illumina 16S and ITS amplicon sequencing. BioRxiv, 2016. P. 081257. https://doi.org/10.1101/081257
  35. Figueroa F., Gúnther E., Klein J. MHC polymorphism pre-dating speciation // Nature, 1988. V. 335. № 6187. P. 265–267. https://doi.org/10.1038/335265a0
  36. Gigliotti A.K., Bowen W.D., Hammill M.O., Puryear W.B., Runstadler J., Wenzel F.W., Cammen K.M., Sequence diversity and differences at the highly duplicated MHC-I gene reflect viral susceptibility in sympatric pinniped species // Journal of Heredity, 2022 V. 113. № 5. P. 525–537. https://doi.org/10.1093/jhered/esac030
  37. Gliwicz J. Ecological aspect of synurbanization of the striped field mouse, Apodemus agrarius // Wiadomosci Ekologiczne, 1980.. V. 26. P. 117–124.
  38. Gortat T., Rutkowski R., Gryczynska-Siemiatkowska A., Kozakiewicz A., Kozakiewicz M. Genetic structure in urban and rural populations of Apodemus agrarius in Poland // Mammalian Biology, 2013. V. 78. № 3. P. 171–177. https://doi.org/10.1016/j.mambio.2012.07.155
  39. Harris S.E., Munshi-South J., Obergfell C., O’Neill R. Signatures of Rapid Evolution in Urban and Rural Transcriptomes of White-Footed Mice (Peromyscus leucopus) in the New York Metropolitan Area // Plos One, 2013. V. 8. № 8. 10.1371/journal.pone.0074938. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0074938
  40. Harris S.E., Munshi‐South J. Signatures of positive selection and local adaptation to urbanization in white‐footed mice (Peromyscus leucopus) // Molecular Ecology, 2017. V. 26. № 22. P. 6336–6350. https://doi.org/10.1111/mec.14369
  41. Janeway C.A. How the immune system works to protect the host from infection: a personal view // Proceedings of the National Academy of Sciences , 2001. V. 98. № 13. P. 7461–7468. https://doi.org/10.1073/pnas.13120299
  42. Johnson M.T.J., Munshi-South J. Evolution of life in urban environments // Science , 2017. V. 358. № 6363. https://doi.org/10.1126/science.aam8327
  43. Jones D.T., Taylor W.R., Thornton J.M. The rapid generation of mutation data matrices from protein sequences. Computer Applications in the Biosciences, 1992. V. 8. № 3. P. 275–282. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/8.3.275
  44. Khlyap L., Glass G., Kosoy M., Rodents in urban ecosystems of Russia and the USA //Rodents: Habitat, Pathology and Environmental Impact S.D. / Ed. Triunveri A., Scalise D . Nova Science Pub Inc. 2012. P. 1–22.
  45. Klawitter J. Zur Verbreitung der Fledermamause in Berlin (West) von 1945-1976 // Myotis, 1976. № 14. S. 3–14.
  46. Klein J. Origin of major histocompatibility complex polymorphism: the trans-species hypothesis // Human immunology,1987. V. 19. № 3. P. 155–162.
  47. Klein J., Sato A., Nikolaidis N.MHC, TSP, and the origin of species: from immunogenetics to evolutionary genetics // Annu. Rev. Genet., 2007. V. 41. № 1. P. 281–304. https://doi.org/10.1146/annurev.genet.41.110306.130137
  48. Klenke R. Okofaunistische Unterschiedlicher Habitatinsein in Leipzig // Wiss. Karl-Marx-Univ. Leipzig. Math.-naturwiss., 1986. R. Bd. 34. № 6. S. 607–618. https://doi.org/10.1089/vbz.2014.1629
  49. Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. MEGA X: molecular evolutionary genetics analysis across computing platforms // Molecular biology and evolution, 2018. V. 35. № 6. P. 1547. doi: 10.1093/molbev/msy096
  50. Lahr E.C., Dunn R.R., Frank S.D. Getting ahead of the curve: cities as surrogates for global change // Proc. R. Soc. B-Biol. Sci., 2018. V. 285. №. 1882. P. 20180643. https://doi.org/10.1098/rspb.2018.0643
  51. Lighten J., Papadopulos A.S., Mohammed R.S., Ward B.J., G. Paterson I., Baillie L., Bradbury I.R., Hendry A.P., Bentzen P., Oosterhaut C., Evolutionary genetics of immunological supertypes reveals two faces of the Red Queen // Nature communications, 2017. V. 8. № 1. P. 1294. https://doi.org/10.1038/s41467-017-01183-2
  52. Luniak M. Synurbization – adaptation of animal wildlife to urban development. 4th International Urban Wildlife Symposium Tucson, Univ. of Arizona, 2004. P. 50–55.
  53. Matzaraki, V., Kumar, V., Wijmenga, C., Zhernakova, A. The MHC locus and genetic susceptibility to autoimmune and infectious diseases. Genome biology, 2017. T. 18. P. 1–21. https://doi.org/10.1186/s13059-017-1207-1McDonnell M.J., MacGregor-Fors I. The ecological future of cities // Science, 2016. V. 352. № 6288. P. 936–938. https://doi.org/:10.1126/science.aaf3630
  54. Migalska M., Przesmycka K., Alsarraf M., Bajer A., Behnke‐Borowczyk J., Grzybek M., Behnke J.M., Radwan J. Long term patterns of association between MHC and helminth burdens in the bank vole support Red Queen dynamics // Molecular Ecology, 2022. V. 31. № 12. P. 3400–3415. https://doi.org/10.1111/mec.16486
  55. Nei M, Gojobori T. Simple methods for estimating the numbers of synonymous and nonsynonymous nucleotide substitutions // Molecular Biology and Evolution, 1986. V. 3 № 8. P. 418–426. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a040410
  56. Pelikan J., Homolka M., Zeida J. Мелкие млекопитающие городской агломерации на примере города Брно // Studia geographica, 1980. V. 71. № 1. P. 95–105.
  57. Petrosyan V., Dinets V., Osipov F., Dergunova N., Khlyap L. Range Dynamics of Striped Field Mouse (Apodemus agrarius) in Northern Eurasia under Global Climate Change Based on Ensemble Species Distribution Models // Biology, 2023. V. 12. № 7. http://10.3390/biology12071034.
  58. Radwan J., Biedrzycka A., Babik W. Does reduced MHC diversity decrease viability of vertebrate populations? // Biological conservation, 2010. V. 143. № 3. P. 537–544. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2009.07.026
  59. Richman A.D., Herrera L.G., Nash D., Schierup M.H. Relative roles of mutation and recombination in generating allelic polymorphism at an MHC class II locus in Peromyscus maniculatus // Genetics Research, 2003. V. 82. № 2. P. 89–99. https://doi.org/10.1017/S0016672303006347
  60. Schilthuizen M. Darwin comes to town. How the Urban Jungle Drives Evolution, 2018. London: Quercus Edition Ltd. 344 p.
  61. Shiina T., Yamada Y., Aarnink A., Suzuki S., Masuya A., Ito S., Ido D., Yamanaka H., Iwatani C., Tsuchiya H., Ishigaki H., Itoh Y., Ogasawara K., Kulski J.K., Blancher A., 2015. Discovery of novel MHC-class I alleles and haplotypes in Filipino cynomolgus macaques (Macaca fascicularis) by pyrosequencing and Sanger sequencing // Immunogenetics. V. 67. № 10. P. 563–578. https://doi.org/10.1007/s00251-015-0867-9
  62. Smulders M.J.M., Snoek L.B., Booy G., Vosman B. Complete loss of MHC genetic diversity in the Common Hamster (Cricetus cricetus) population in The Netherlands. Consequences for conservation strategies // Conserv Genet., 2003. № 4. P. 441–451. https://doi.org/10.1023/A:1024767114707
  63. Sommer S. The importance of immune gene variability (MHC) in evolutionary ecology and conservation // Frontiers in zoology, 2005. V. 2. № 1. P. 1–18. https://doi.org/10.1186/1742-9994-2-16
  64. Sutherland W.J., Freckleton R.P., Godfray H.C.J., Beissinger S.R., Benton T., Cameron D.D., Carmel Y., Coomes D.A., Coulson T. ,Emmerson M. C. , Hails R.S., Hays G.C., Hodgson D.J. , Hutchings M.J., Johnson D., Jones J.P. G., Keeling M.J., Kokko H., Kunin W.E., Lambin X. , Lewis O.T., Malhi Y., Mieszkowska N., Milner-Gulland E. J., Norris K., Phillimore A.B., Purves D.W., Reid J.M. , Reuman D.C.,Thompson K., Travis J.M. J., Turnbull L.A., Wardle D.A., Wiegand T. Identification of 100 fundamental ecological questions // Journal of Ecology, 2013. V. 101. № 1. P. 58–67. https://doi.org/10.1111/1365-2745.12025
  65. United Nations World Urbanization Prospects: The 2018 Revision, 2018.
  66. Villesen P. FaBox: an online toolbox for fasta sequences // Mol Ecol Notes, 2007. V. 7. № 6. P. 965–968. https://doi.org/10.1111/j.1471-8286.2007.01821.x
  67. Winternitz J.C., Wares J.P. Duplication and population dynamics shape historic patterns of selection and genetic variation at the major histocompatibility complex in rodents // Ecology and Evolution, 2013. V. 3. № 6. P. 1552–1568. https://doi.org/10.1002/ece3.567
  68. Zhou J., Zhang X., Shen L. Urbanization bubble: Four quadrants measurement model // Cities , 2015. V. 46. P. 8–15. https://doi.org/10.1016/j.cities.2015.04.007

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Карта-схема города Москвы. Концентрическими кругами указаны зоны урбанизации от центра к периферии (I–VI зоны). Круговыми диаграммами представлено разнообразие аллелей 2 экзона гена DRB у полевых мышей в четырех парках города. Размер диаграмм соответствует числу обнаруженных в каждом парке аллелей. Доля общих аллелей во всех четырех парках представлена черным цветом. Доля уникальных аллелей каждого парка представлена соответствующим цветом: Нескучный сад – красным, Терлецкий парк – желтым, Главный ботанический сад им. Н.В. Цицина – розовым, Битцевский лесопарк – зеленым. Доля общих аллелей между двумя парками указана серым цветом.

Скачать (949KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Медианная сеть аллелей 2 экзона гена DRB полевых мышей в четырех парках города Москвы. Красным цветом представлены аллели, обнаруженные в Нескучном саду, желтым – в Терлецком парке, розовым – в Главном ботаническом саду им. Н.В. Цицина, зеленым – в Битцевском лесопарке. Аллели, общие для двух парков, представлены двумя цветами, общие для трех – тремя и для четырех – четырьмя.

Скачать (115KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Медианная сеть аминокислотных последовательностей полевых мышей в четырех парках города Москвы. Цветовые обозначения – см. рис 2.

Скачать (111KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025