Морфология кожи пяти видов скальных ящериц родa Darevskia (Lacertidae, Squamata)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Впервые описана микроструктура бугорчатых дорсальных чешуй и брюшных щитков туловища у разновозрастных особей скальных ящериц (Darevskia raddei, D. nairensis, D. valentini, D. dahli, D. armeniaca). Толщина кожи у наиболее ксерофильного вида (D. raddei) меньше таковой у гигрофильных видов. На чешуе скальных ящериц имеются единичные или парные продольные незамкнутые сбоку кожные складки, которые тянутся по внутренней стороне чешуи до ее дистального края. Мелкие складки присутствуют и в выстилке межчешуйного кармана. Они состоят из кожи и подкожной клетчатки. Крупная складка способна полностью перегораживать полость межчешуйного кармана, объем которого может изменяться при сокращении пучков подкожной мускулатуры, достигающих оснований чешуй. На чешуях бугорчатой кожи мелкие складки также присутствуют. У мезофильных ящериц (Zootoca vivipara) сходные образования возникают на более поздних стадиях постнатального онтогенеза, чем у скальных ящериц. Обсуждается вероятное функциональное значение описанных кожных структур.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

О. Ф. Чернова

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: olga.chernova.moscow@gmail.com
Россия, 119071 Москва, Ленинский проспект, 33

Э. А. Галоян

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова Российской академии наук

Email: olga.chernova.moscow@gmail.com
Россия, 119071 Москва, Ленинский проспект, 33

Ю. Ф. Ивлев

Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова Российской академии наук

Email: olga.chernova.moscow@gmail.com
Россия, 119071 Москва, Ленинский проспект, 33

Список литературы

  1. Гражданкин А. В. Особенности морфологии кожного покрова наземных рептилий в связи с их терморегуляцией // Зоол. журн. 1974. Т. 53. № 12. С. 1894–1897.
  2. Даревский И. C. Скальные ящерицы Кавказа: Систематика, экология и филогения полиморфной группы кавказских ящериц подрода Archaeolacerta / Зоол. ин-т. Л.: Наука. Ленингр. отд., 1967. 214 с.
  3. Даревский И. С., Гречко В. В., Куприянова Л. A. Ящерицы, размножающиеся без самцов // Природа. 2000. № 9. С. 131–133.
  4. Николаев О. Д., Белова Д. А., Новиковa Б. А., Симисa И. Б., Петросян Р. К., Аракелян М. С., Комарова В. А., Галоян Э. А. Особенности термобиологии партеногенетических скальных ящериц (Darevskia armeniaca и Darevskia unisexualis) и обоеполового вида Darevskia valentini (Lacertidae, Squamata) // Зоол. журн. 2021. Т. 100. № 11. С. 1214–1223. https://doi.org/10.31857/S0044513421090063
  5. Попов В. Л., Механика контактного взаимодействия и физика трения. От нанотрибологии до динамики землетрясений. М.: Физматлит, 2013. 352 с.
  6. Соколов В. Е., Даревский И. С., Котова Е. Л., Чернова О. Ф. Специализированные кожные органы такырной круглоголовки Phrynocephalus helioscopus (Reptilia. Squamata, Agamidae) // Зоол. журн. 1997. Т.70. № 4. С. 466–472.
  7. Соколов В. Е., Котова Е. Л., Чернова O. Ф., 1994. Кожные железы рептилий (Reptilia). Обзор исследований. М.: МЦНЕИ. С. 1–94.
  8. Соколов В. Е., Скурат Л. Н., Степанова Л. В., Шабадаш С. А. Руководство по изучению кожного покрова млекопитающих. М.: Наука, 1988. 278 с.
  9. Abramoff M. D., Magalhaes P. J., Ram S. J. Image Processing with ImageJ // Biophotonics International. 2004. V. 11. № 7. P. 36–42.
  10. Ahmadzadeh F., Flecks M., Carretero M. A., Mozaffari O., Böhme W., Engler J., Harris D. J., IIgaz C., Üzüm. N. Cryptic speciation patterns in Iranian rock lizards uncovered by integrative taxonomy // PloS ONE. 2013. V. 8. № 12. P. 1–17. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0080563
  11. Akat E., Pombal V. F., Yenmiş M., Molist P., Megias M., Somuncu S., Vesely M., Anderson R., Ayaz D. Comparison of vertebrate skin structure at class level: A review // Anat. Rec. 2022. V. 305. № 12. P. 3543– 3608. https://doi.org/10.1002/ar.24908
  12. Alibardi L. Scale morphogenesis during embryonic development in the lizard Anolis lineatopus // J. Anat. 1996. V. 188. P. 713–725.
  13. Alibardi L. Morphogenesis of the digital pad lamellae in the embryo of the lizard Anolis lineatopus // J. Zool. 1997. V. 243. P. 47–56. https://doi.org/10.1111/j.1469-7998.1997.tb05755.x
  14. Alibardi L. Ultrastructure of the embryonic snake skin and putative role of histidine in the differentiation of the shedding complex // J. Morphol. 2002. V. 251. P. 149–168. https://doi.org/10.1002/jmor.1080
  15. Alibardi L. Adaptation to the land: The skin of reptiles in comparison to that of amphibians and endotherm amniotes // J. Exp. Zool. Part B. Mol. Dev. Evol. 2003. V. 298. № 1. P. 12–41. https://doi.org/10.1002/jez.b.24
  16. Alibardi L. Review: Cell biology of adhesive setae in gecko lizards // Zoology. 2009. V. 112. P. 403–424. https://doi.org/10.1016/j.zool.2009.03.005
  17. Alibardi L. Sauropsids cornification is based on corneous beta-proteins, a special type of keratin-associated corneous proteins of the epidermis // J. Exp. Zool. Part B. Mol. Dev. Evol. 2016. V. 326. № 6. P. 1–14. https://doi.org/10.1002/jez.b.22689
  18. Alibardi L. Keratinization and cornification are not equivalent processes but keratinization in fish and amphibians evolved into cornification in terrestrial vertebrates // Exp. Dermat. 2022. V. 31. № 5. P. 794–799. https://doi.org/10.1111/exd.14525
  19. Alibardi L., Thompson M. B. Epidermal differentiation in the developing scales of embryos of the Australian scincid lizard Lampropholis quicnenoti // J. Morphol. 1999. V. 241. P. 139–152. https://doi.org/10.1002/(SICI)1097-4687(199908)241:2<139::AID-JMOR4>3.0.CO;2-H.
  20. Alibardi L., Toni M., Cytochemical, biochemical and molecular aspects of the process of keratinization in the epidermis of reptilian scales // Prog. Histochem. Cytochem. 2006. V. 40. № 2. P. 73–134. https://doi.org/10.1016/j.proghi.2006.01.001
  21. Ananjeva N. B., Dilmuchamedov M., Matveyeva T. The skin sense organs of some iguanian lizards // J. Herpetol. 1991. V. 25. P. 186–199. https://doi.org/10.2307/1564647
  22. Araya-Donoso R., San Juan E., Tamburrino I., Lamborot M., Veloso C., Véliz D. Integrating genetics, physiology and morphology to study desert adaptation in a lizard species // J. Anim. Ecol. 2022. V. 91. № 6. P. 1148–1162. https://doi.org/10.1111/1365-2656.13546
  23. Arribas O. J. Phylogeny and relationships of the mountain lizards of Europe and Near East (Archaeolacerta Mertens, 1921, sensu lato) and their relationships among the Eurasian lacertid radiation // Russ. J. Herpetol. 1999. V. 6. № 1. P. 1–22.
  24. Breyer H. Über Hautsinnesorgane und Haftung bei Lacertilien // Zool. Jahr. 1929. Bd. 51. Abt. F. Anatomie. S. 549–581.
  25. Calvaresi M., Eckhart L., Alibardi L. The molecular organization of the beta-sheet region in Corneous betaproteins (beta-keratins) of sauropsids explains its stability and polymerization into filaments // J. Struct. Biol. 2016. V. 194. P. 282–291. https://doi.org/10.1016/j.jsb.2016.03.004
  26. Carver W. S., Sawyer R. H. Development and keratinization of the epidermis in the common lizard, Anolis carolinenesis // J. Exp. Zool. 1987. V. 243. P. 435–443. https://doi.org/ 10.1002/jez.1402430310
  27. Chang Ch., Wu P., Baker R. E., huong Ch.-M. Reptile scale paradigm: Evo-Devo pattern formation and regeneration // Int. J. Dev. Biol. 2009. V. 53. P. 813–826. https://doi.org/10.1387/ijdb.072556cc.
  28. Comans P., Buchberger G., Buchsbaum A., Baumgartner R., Koller A., Bauer S., Baumgartner W. Directional, passive liquid transport: the Texas horned lizard as a model for a biomimetic ‘liquid diode’ // J. R. Soc. Interface. 2015. V. 12. № 109. P. 20150415. https://doi.org/10.1098/rsif.2015.0415
  29. Comans P., Withers P. C., Esser F. J., Baumgartner W. Cutaneous water collection by a moisture-harvesting lizard, the thorny devil (Moloch horridus) // J. Exp. Biol. 2016. V. 219. № 21. P. 3473–3479. https://doi.org/10.1242/jeb.148791
  30. Cox C. L., Cox R. M. Evolutionary shifts in habitat aridity predict evaporative water loss across squamate reptiles // Evolution. 2015. V. 69. № 9. P. 2507–2516.
  31. Dhouailly D. A new scenario for the evolutionary origin of hair, feather, and avian scales // J. Anat. 2009. V. 214. № 4. P. 587−606. https://doi.org/10.1111/j.1469-7580.2008.01041.x.
  32. Dupoué A., Rutschmann A., Le Galliard J. F., Miles D. B., Clobert J., Devardo D. F., Brusch G. A. IV, Meylan S. Water availability and environmental temperature correlate with geographic variation in water balance in common lizards // Oecologia. 2017. V. 185. № 4. P. 561–571. https://doi.org/10.1007/s00442-017-3973-6.
  33. Flaxman B. A. Cell differentiation and its control in the vertebrate epidermis // Integrative and Comparative Biology (ICB). 1972. V. 12. № 1. P. 13−26. https://doi.org/10.1093/icb/12.1.13
  34. Gabelaia M., Adriaens D., Tarkhnishvili D. Phylogenetic signals in scale shape in Caucasian rock lizards (Darevskia species) // Zool. Anz. 2017. V. 268. P. 32–40. https://doi.org/10.1016/j.jcz.2017.04.004
  35. Galoyan E., Moskalenko V., Gabelaia M., Tarkhnishvili D., Spangenverg V. E., Shamkina A., Arakelyan M., Syntopy of two species of rock lizards (Darevskia raddei and Darevskia portschinskii) may not lead to hybridization between them // Zool. Anz. 2020. V. 288. P. 43–52. https://doi.org/10.1016/j.jcz.2020.06.007 https://sev-in.ru/sites/default/files/2023-08/Supplementary_to_Skin_morphology_of_rock_lizards.pdf.
  36. Irish F. J., Williams E. E., Seling E. Scanning electron microscopy of changes in epidermal structure occurring during the shedding cycle in squamate reptiles // J. Morph. 1988. V. 197. № 1. P. 105–126. https://doi.org/10.1002/jmor.1051970108
  37. Kandagel R., Elwan M., Abumdour M. Comparative ultrastructural-functional characterizations of the skin in three reptile species: Chalcides ocellatus, Uromastyx aegyptia aegyptia, and Psammophis schokari aegyptia (Forskål, 1775): Adaptive strategies to their habitat // Microsc. Res. Tech. 2021. V. 84. № 9. P. 1–15. https://doi.org/10.1002/jemt.23766
  38. Kattan G. H., Lillywhite H. B. Humidity acclimation and skin permeability in the lizard Anolis carolinensis // Physiol. Zool. 1989. V. 62. № 2. P. 593–606. https://doi.org/10.1086/physzool.62.2.30156187
  39. Landmann L. The sense organs in the skin of the head of Squamata (Reptilia) // Isr. J. Zool. 1975. V. 24. P. 99–135. https://doi.org/10.1080/00212210.1975.10688416
  40. Landmann L. Epidermis and dermis // Biology of Integument. V. 2. / Eds Bereiter-Hahn J., Matoltsy A. G., Richards K. S. Berlin, Heidelberg: Springer-Verlag, 1986. P. 150–187.
  41. Lillywhite H. B. Plasticity of the water barrier in vertebrate integument // International Congress Series. 2004. V. 1275. P. 283–290.
  42. Lillywhite H. B. Water relations of tetrapod integument // J. Exp. Biol. 2006. V. 209. № 2. P. 202–226. https://doi.org/10.1242/jeb.02007
  43. Maderson P. F. A. Keratinized epidermal derivatives as an aid to climbing in gekkonid lizards // Nature. 1964. V. 203. P. 780−781. https://doi.org/ 10.1038/203780a0
  44. Maderson P. F. A. The structure and development of the squamate epidermis // Biology of the skin and hair growth / Eds Lyne A. G., Short B. F. Sydney: Angus & Robertson, 1965. P.129–153.
  45. Maderson P. F. A. Lizard glands and lizard hands: models for evolutionary study // Forma et Functio. 1970. V. 3. P. 179−204.
  46. Maderson P. F. A. Some developmental problems of the reptilian integument // Biology of the Reptilia / Eds Hans C., Billett F., Maderson P. F.A. . 1985. V. 14. P. 525−598.
  47. Maderson P. F. A., Licht P. Epidermal morphology and sloughing frequency in normal and prolactin treated Anolis carolinensis (Iguanidae, Lacertilia) // J. Morphol. 1967. V. 123. P. 157–172. https://doi.org/10.1002/jmor.1051230205
  48. Mi Ch., Ma L., Wang Y., Wu D., Du W., Sun B. Temperate and tropical lizards are vulnerable to climate warming due to increased water loss and heat stress // Proc. Biol. Sci. 2022. V. 289. № 1980. P. 20221074. https://doi.org/10.1098/rspb.2022.1074
  49. Mittal A. K., Singh J. P. A. Hinge epidermis of Natrix piscator during its sloughing cycle – structural organization and protein histochemistry // J. Zool. 1987. V. 213. № 4. P. 685–695.
  50. Mohammed M. B. H. Skin development in the lizard embryo, Chalcides ocellatus forscae (Scincidae, Sauria, Reptilia) // Wasm. J. Biol. 1987. V. 45. № 1−2. P. 49−58.
  51. Roberts J. B., Lillywhite H. B. Lipid barrier to water exchange in Reptile epidermis // Science. 1980. V. 207. № 4435. P. 1077–1079. https://doi.org/10.1126/science.207.4435.1077
  52. Rutland C. S., Cigler P., Kubale V. Reptilian skin and its special histological structure // Veterinary Anatomy and Physiology / Eds Rutland C. S., Kubale V. IntechOpen. 2019. P. 1–21. www.intecho.com http://dx.doi.org/10.5772/intechopen.84212
  53. Sherbrooke W. C., Scardino A. J., Rocke de Nys, Schwarzkopf L. Functional morphology of hinges used to transport water: Convergent drinking adaptations in desert lizards (Moloch herridus and Phrynosoma cornutum) // Zoomorphology. 2007. V. 126. P. 89–102. https://doi.org/10.1007/s00435-007-0031-7
  54. Swadźba E., Rupik W. Ultrastructural studies of epidermis keratinization in grass snake embryos Natrix natrix L. (Lepidosauria, Serpentes) during late embryogenesis // Zoology. 2010. V. 113. P. 339–360. https://doi.org/10.1016/j.zool.2010.07.002
  55. Yenmiş M., Ayaz D., Sherbrooke W. C., Veselý M. A comparative behavioural and structural study of rain-harvesting and non-rain-harvesting agamid lizards of Anatolia (Turkey) // Zoomorphology. 2016. V. 135. № 1. P. 137–148. https://doi.org/10.1007/s00435-015-0285-4
  56. Žagar A., Vrezec A., Carretero M. A. Do the thermal and hydric physiologies of Zootoca (vivipara) carniolica (Squamata: Lacertidae) reflect the conditions of its selected microhabitat? // Salamandra. 2017. V. 53. № 1. P. 153–159.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Взрослая особь Darevskia valentini в естественной среде обитания (a) и внешний вид кожного покрова ювенильной особи D. valentini (б), слева – дорсальная сторона, справа – вентральная сторона, красной штриховой линией обозначены места взятия проб на гистологию (сагиттальные срезы). Масштаб 2 мм.

Скачать (484KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Микроструктура бугорчатых дорсальных чешуй у взрослых особей Darevskia armeniaca (а), D. nairensis (б) и D. dahli (в) на сагиттальных срезах: 1 – чешуйка, 2 – Oberhäutchen – надкожица и ß-слой, 3 – эпидермис, 4 – слой меланофоров, 5– дерма, 6 – лакуна подкожной клетчатки, 7 – кровеносный сосуд с эритроцитами, 8 – подкожная клетчатка, 9 – поперечнополосатая мускулатура, 10 – полость межчешуйного кармана. Стрелками обозначены остеодермы. Здесь и на рисунках 3–6 срез кожи на стадии покоя эпидермиса. Окраска гематоклисин-эозином. Микрофото. Масштаб 20 мкм.

Скачать (585KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Микроструктура брюшных щитков взрослой особи Darevskia dahli на сагиттальных срезах. Продольная кожная складка на вентральной поверхности чешуи, образующая незамкнутую трубку (а). Общий вид (б, г). Лакуны подкожной клетчатки, залегающие под дермальным слоем (в). Обозначения как на рис. 2, 11 – открытая полость трубчатой складки. Окраска гематокcилин-эозином. Микрофото. Масштаб 20 мкм.

Скачать (516KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Микроструктура бугорчатых дорсальных чешуй (в) и брюшных щитков (a, б, г) взрослых особей Darevskia nairensis (а, б) и D. raddei (в, г) на сагиттальных срезах. Обозначения как на рис. 2, 3, 12 – слой ксантофоров, 13 – пигментированная выстилка брюшной полости. Окраска гематоксилин-эозином + суданом Ш (липидные пласты не выявлены) (в, г). Микрофото. Масштаб 20 мкм.

Скачать (1002KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Микроструктура бугорчатых дорсальных чешуй (а) и брюшных щитков (б, в, г) ювенильных особей Darevskia valentini на сагиттальных срезах: а, б – № 7, в – № 6, г – № 5. Обозначения как на рис. 2, 3, 4, 13 – жировая клетка с ядром (указана стрелкой). Окраска гематоксилин-эозином. Микрофото. Масштаб 20 мкм.

Скачать (584KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Микроструктура бугорчатых дорсальных чешуй (а, б) и брюшных щитков (в, г) туловища у взрослой самки Zootoca vivipara на сагиттальных срезах. Обозначения как на рис. 2–5, 14 – кожная складка. Стрелкой указана остеодерма. Окраска гематоклисин-эозином. Микрофото. Масштаб 20 мкм.

Скачать (261KB)
Метаданные
8. Рис. 7. Схема строения щитков вентральной чешуи взрослых (а) и ювенильных (б) ящериц рода Darevskia: 1 – надкожица (Oberhäutchen), 2 – нижележащие слои эпидермиса и дерма, 3 – подкожная клетчатка с пучками мышечных волокон, 4 – подкожная мускулатура, 5 – полость межчешуйного кармана, 6 – соединительно-тканный клапан, способный запирать полость межчешуйного кармана, 7 – кожные складки донной части межчешуйного кармана, 8 – кожный дивертикул каудального края щитка.

Скачать (123KB)
Метаданные
9. Рис. 8. Абсолютная толщина кожи и различных ее слоев (мкм) на дорсальной (1) и вентральной (2) частях тела исследованных ящериц. Толщина кожи без надкожицы с ß-слоем (а) (здесь приведены данные по толщине кожи у обоих экземпляров Zootoca vivipara), толщина надкожицы с ß-слоем (б), и эпидермиса (в).

Скачать (153KB)
Метаданные
10. Рис. 9. Приведенные к длине тела (SVL) значения толщины кожи и различных ее слоев (мкм/мм) на дорсальной (1) и вентральной (2) сторонах туловища исследованных ящериц. Общая толщина кожи (а), толщина надкожицы с ß-слоем (б), и эпидермиса (в).

Скачать (156KB)
Метаданные
11. Рис. 10. Толщина надкожицы с ß-слоем (Ob+ß: верхняя часть диаграммы) и эпидермиса (ep: нижняя часть диаграммы) относительно толщины всей кожи на дорсальной (1) и вентральной (2) частях тела исследованных ящериц.

Скачать (67KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024