Differential Expression of a Foreign Gene in Arabidopsis Mitochondria  in organello

V. I. Tarasenko; Тарасенко В. И.; T. A. Tarasenko; Тарасенко Т. А.; I. V. Gorbenko; Горбенко И. В.; Yu. M. Konstantinov; Константинов Ю. М.; M. V. Koulintchenko; Кулинченко М. В.

doi:10.31857/S002689842303014X

Дифференциальная экспрессия чужеродного гена в митохондриях арабидопсиса в системе in organello

Авторы: Тарасенко В.И.¹, Тарасенко Т.А.¹, Горбенко И.В.¹, Константинов Ю.М.¹, Кулинченко М.В.¹^,2
Учреждения:
1. Сибирский институт физиологии и биохимии растений Сибирского отделения Российской академии наук
2. Казанский институт биохимии и биофизики Казанского научного центра Российской академии наук
Выпуск: Том 57, № 3 (2023)
Страницы: 460-470
Раздел: ГЕНОМИКА. ТРАНСКРИПТОМИКА
URL: https://cijournal.ru/0026-8984/article/view/655417
DOI: https://doi.org/10.31857/S002689842303014X
EDN: https://elibrary.ru/CHUECL
ID: 655417

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ
Доступ закрыт

Доступ предоставлен
Доступ закрыт

Только для подписчиков

Аннотация
Об авторах
Список литературы
Дополнительные файлы
Статистика

Аннотация

Генетическая трансформация митохондрий высших эукариот in vivo – одна из нерешенных и практически важных задач. Для эффективной экспрессии чужеродного генетического материала в митохондриях необходим подбор регуляторных элементов, обеспечивающих высокий уровень транскрипции и стабильность образующихся транскриптов. С использованием явления природной компетентности митохондрий растений нами изучена эффективность регуляторных элементов митохондриальных генов, фланкирующих экзогенную ДНК. С этой целью в изолированные митохондрии арабидопсиса импортировали генетические конструкции, несущие ген GFP под контролем промоторных областей генов RRN26 или COX1 и одной из двух 3′-нетранслируемых областей (3′-НТО) митохондриальных генов, с последующей транскрипцией in organello. Показано, что уровень экспрессии GFP под контролем промоторов генов RRN26 или COX1 in organello коррелирует с уровнем транскрипции этих генов, наблюдаемым in vivo. При этом присутствие последовательности, кодирующей тРНК^Трп, в 3′-НТО приводит к более высокому уровню транскрипта GFP, чем сайта связывания белка MTSF1 из 3′-НТО гена NAD4. Полученные результаты открывают перспективы для создания системы эффективной трансформации митохондриального генома.

Ключевые слова

регуляция экспрессии генов, импорт ДНК, GFP, промоторная область, нетранслируемая область, RPOTmp, митохондрии, Arabidopsis thaliana, in organellо

Список литературы

Larosa V., Remacle C. (2013) Transformation of the mitochondrial genome. Int. J. Dev. Biol. 57, 659–665. https://doi.org/10.1387/ijdb.130230cr
Remacle C., Larosa V., Salinas T., Hamel P., Subrahmanian N., Bonnefoy N., Kempken F. (2012) Transformation and nucleic acid delivery to mitochondria. In: Genomics of Chloroplasts and Mitochondria. Advances in Photosynthesis and Respiration. 35. Eds Bock R., Knoop V. Dordrecht: Springer, https://doi.org/10.1007/978-94-007-2920-9_19
Hammani K., Giegé P. (2014) RNA metabolism in plant mitochondria. Trends Plant Sci. 19, 380‒389. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2013.12.008
Константинов Ю.М., Дитриш А., Вебер-Лотфи Ф., Ибрагим Н., Клименко Е.С., Тарасенко В.И., Болотова Т.А., Кулинченко М.В. (2016) Импорт ДНК в митохондрии. Биохимия. 81, 1307–1321.
Koulintchenko M., Temperley R.J., Mason P.A., Dietrich A., Lightowlers R.N. (2006) Natural competence of mammalian mitochondria allows the molecular investigation of mitochondrial gene expression. Hum. Mol. Genet. 15, 143–154.https://doi.org/10.1093/hmg/ddi435
Tarasenko T.A., Klimenko E.S., Tarasenko V.I., Koulintchenko M.V., Dietrich A., Weber-Lotfi F., Konstantinov Y.M. (2021) Plant mitochondria import DNA via alternative membrane complexes involving various VDAC isoforms. Mitochondrion. 60, 43‒58. https://doi.org/10.1016/j.mito.2021.07.006
Kühn K., Weihe A., Börner T. (2005) Multiple promoters are a common feature of mitochondrial genes in Arabidopsis. Nucl. Acids Res. 33, 337–346. https://doi.org/10.1093/nar/gki179
Kühn K., Richter U., Meyer E., Delannoy E., de Longevialle A.F., O’Toole N., Börner T., Millar A., Small I., Whelan J. (2009) Phage-type RNA polymerase RPOTmp performs gene-specific transcription in mitochondria of Arabidopsis thaliana. Plant Cell. 21, 2762–2779. https://doi.org/10.1105/tpc.109.068536
Moller I.M., Rasmusson A.G., Van Aken O. (2021) Plant mitochondria – past, present and future. Plant J. 108, 912–959. https://doi.org/10.1111/tpj.15495
Holec S., Lange H., Kuhn K., Alioua M., Borner T., Gagliardi D. (2006) Relaxed transcription in Arabidopsis mitochondria is counterbalanced by RNA stability control mediated by polyadenylation and polynucleotide phosphorylase. Mol. Cell. Biol. 26, 2869–2876, https://doi.org/10.1128/MCB.26.7.2869-2876.2006
Perrin R., Meyer E.H., Zaepfel M., Kim Y.J., Mache R., Grienenberger J.M., Gualberto J.M., Gagliardi D. (2004) Two exoribonucleases act sequentially to process mature 3′-ends of atp9 mRNAs in Arabidopsis mitochondria. J. Biol. Chem. 279, 25440–25446. https://doi.org/10.1074/jbc.M401182200
Haïli N., Arnal N., Quadrado M., Amiar S., Tcherkez G., Dahan J., Briozzo P., Colas des Francs-Small C., Vrielynck N., Mireau H. (2013) The pentatricopeptide repeat MTSF1 protein stabilizes the nad4 mRNA in Arabidopsis mitochondria. Nucl. Acids Res. 41, 6650–6663. https://doi.org/10.1093/nar/gkt337
Ruwe H., Wang G., Gusewski S., Schmitz-Linneweber C. (2016) Systematic analysis of plant mitochondrial and chloroplast small RNAs suggests organelle-specific mRNA stabilization mechanisms. Nucl. Acids Res. 44, 7406–7417. https://doi.org/10.1093/nar/gkw466
Forner J., Weber B., Thuss S., Wildum S., Binder S. (2007) Mapping of mitochondrial mRNA termini in Arabidopsis thaliana: T-elements contribute to 5′ and 3′‑end formation. Nucl. Acids Res. 35, 3676–3692. https://doi.org/10.1093/nar/gkm270
MacIntosh G.C., Castandet B. (2020) Organellar and secretory ribonucleases: major players in plant RNA homeostasis. Plant Physiol. 183, 1438–1452. https://doi.org/10.1104/pp.20.00076
Dombrowski S., Brennicke A., Binder S. (1997) 3′-Inverted repeats in plant mitochondrial mRNAs are processing signals rather than transcription terminators. EMBO J. 16, 5069–5076. https://doi.org/10.1093/emboj/16.16.5069
Kuhn J., Tengler U., Binder S. (2001) Transcript lifetime is balanced between stabilizing stem-loop structures and degradation promoting polyadenylation in plant mitochondria. Mol. Cell. Biol. 21, 731–742. https://doi.org/10.1128/MCB.21.3.731-742.2001
Wang C., Aubé F., Planchard N., Quadrado M., Dargel-Graffin C., Nogué F., Mireau H. (2017) The pentatricopeptide repeat protein MTSF2 stabilizes a nad1 precursor transcript and defines the 3′ end of its 5′-half intron. Nucl. Acids Res. 45, 6119‒6134. https://doi.org/10.1093/nar/gkx162
Wang C., Blondel L., Quadrado M., Dargel-Graffin C., Mireau H. (2022) Pentatricopeptide repeat protein M-ITOCHONDRIAL STABILITY FACTOR 3 ensures mitochondrial RNA stability and embryogenesis. Plant Physiol. 190, 669‒681. https://doi.org/10.1093/plphys/kiac309
Koulintchenko M., Konstantinov Y., Dietrich A. (2003) Plant mitochondria actively import DNA via the permeability transition pore complex. EMBO J. 22, 1245–1254.https://doi.org/10.1093/emboj/cdg128
Sweetlove L.J., Taylor N.L., Leaver C.J. (2007) Isolation of intact, functional mitochondria from the model plant Arabidopsis thaliana. Meth. Mol. Biol. 372, 125–136.https://doi.org/10.1007/978-1-59745-365-3_9
Bradford M.M. (1976) A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Anal. Biochem. 72, 248–254.https://doi.org/10.1016/0003-2697(76)90527-3
Douce R., Neuburger M. (1989) The uniqueness of plant mitochondria. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 40, 371–414.https://doi.org/10.1146/annurev.pp.40.060189.002103
Tarasenko T.A., Subota I.Yu., Tarasenko V. I., Konstantinov Y.M., Koulintchenko M.V. (2020) Plant mitochondrial subfractions have different ability to import DNA. Theor. Exp. Plant Physiol. 32, 5–18. https://doi.org/10.1007/s40626-020-00167-w
Тарасенко Т.А., Тарасенко В.И., Кулинченко М.В., Клименко Е.С., Константинов Ю.М. (2019) Импорт ДНК в митохондрии растений: комплексный подход для изучения in organello и in vivo. Биохимия. 84, 1036–1048. https://doi.org/10.1134/S032097251907011X
Farré J.C., Araya A. (2001) Gene expression in isolated plant mitochondria: high fidelity of transcription, splicing and editing of a transgene product in electroporated organelles Nucl. Acids Res. 29, 2484–2491. https://doi.org/10.1093/nar/29.12.2484
Tarasenko V.I., Katyshev A.I., Yakovleva T.V., Garnik E.Y., Chernikova V.V., Konstantinov Y.M., Koulintchenko M.V. (2016) RPOTmp, an Arabidopsis RNA polymerase with dual targeting, plays an important role in mitochondria, but not in chloroplasts. J. Exp. Botany. 67, 5657–5669. https://doi.org/10.1093/jxb/erw327
Kühn K., Bohne A.V., Liere K., Weihe A., Börner T. (2007) Arabidopsis phage-type RNA polymerases: accurate in vitro transcription of organellar genes. Plant Cell. 19, 959–971. https://doi.org/10.1105/tpc.106.046839
Binder S., Hatzack F., Brennicke A. (1995) A novel pea mitochondrial in vitro transcription system recognizes homologous and heterologous mRNA and tRNA promoters. J. Biol. Chem. 270, 22182‒2218. https://doi.org/10.1074/jbc.270.38.22182
Rovira A.G., Smith A.G. (2019) PPR proteins ‒ orchestrators of organelle RNA metabolism. Physiol. Plant. 166, 451‒459. https://doi.org/10.1111/ppl.12950
Hanic-Joyce P.J., Gray M.W. (1991) Accurate transcription of a plant mitochondrial gene in vitro. Mol. Cell Biol. 11, 2035‒2039. https://doi.org/10.1128/mcb.11.4.2035-2039.1991
Attardi G., Chomyn A., King M.P., Kruse B., Polosa P.L., Murdter N.N. (1990) Regulation of mitochondrial gene expression in mammalian cells. Biochem. Soc. Trans. 18, 509‒513. https://doi.org/10.1042/bst0180509
Micol V., Fernández-Silva P., Attardi G. (1997) Functional analysis of in vivo and in organello footprinting of HeLa cell mitochondrial DNA in relationship to ATP and ethidium bromide effects on transcription. J. Biol. Chem. 272, 18896‒18904. https://doi.org/10.1074/jbc.272.30.18896
Kotrys A.V., Szczesny R.J. (2019) Mitochondrial gene expression and beyond-novel aspects of cellular physiology. Cells. 9, 17. https://doi.org/10.3390/cells9010017
Newton K.J., Winberg B., Yamato K., Lupold S., Stern D.B. (1995) Evidence for a novel mitochondrial promoter preceding the cox2 gene of perennial teosintes. EMBO J. 14, 585‒593. https://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1995.tb07034.x
Xiao S., Zang J., Pei Y., Liu J., Liu J., Song W., Shi Z., Su A., Zhao J., Chen H. (2020) Activation of mitochondrial orf355 gene expression by a nuclear-encoded DREB transcription factor causes cytoplasmic male sterility in maize. Mol. Plant. 13, 1270‒1283. https://doi.org/10.1016/j.molp.2020.07.002
Тарасенко В.И., Субота И.Ю., Кобзев В.Ф., Константинов Ю.М. (2005) Выделение митохондриальных белков, специфично связывающихся с промоторной областью гена cox1 кукурузы. Мол. биология. 39(3), 394‒402.
Rapp W.D., Stern D.B. (1992) A conserved 11 nucleotide sequence contains an essential promoter element of the maize mitochondrial atp1 gene. EMBO J. 11, 1065‒1073. https://doi.org/10.1002/j.1460-2075.1992.tb05145.x