Альфа- и бета-экспансины, экспрессирующиеся в различных зонах растущего корня кукурузы1

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Экспансины – низкомелекулярные белки, играющие ключевую роль в модификации структуры клеточной стенки в ходе различных физиологических процессов, в частности роста клеток растяжением. Экспансины кодируются большим мультигенным семейством и подразделяются на четыре подсемейства, основными из которых являются альфа- и бета-экспансины; последние получили особое развитие у злаков. Считается, что экспансины модифицируют взаимодействия целлюлозы с ксилоглюканом (альфа-экспансины) или с арабиноксиланом (бета-экспансины). При этом экспансины не обладают каталитической активностью, конкретный механизм их действия неясен, непонятно физиологическое значение столь большого разнообразия изоформ. Для изучения характера экспрессии отдельных экспансинов мы провели транскриптомный анализ всех идентифицированных в геноме кукурузы генов экспансинов, используя удобную модельную систему – зоны растущего первичного корня кукурузы, различающиеся по стадии развития клеток и составу их клеточных стенок. Из 91 гена экспансинов кукурузы в корне экспрессировались 67, причем для большинства генов экспансинов был характерен узкий диапазон зон с максимальным уровнем транскриптов. С применением сконструированного гликоэррея, содержащего 183 полисахарида из клеточных стенок растений различных видов, показано, что рекомбинантные экспансины AtEXPA1 и AtEXPB1 способны связываться с арабиногалактанами и рамногалактуронанами I и рядом других полисахаридов клеточных стенок, что расширяет список их потенциальных углеводных мишеней. Продемонстрированы различия в специфичности взаимодействия альфа- и бета-экспансинов с различными полисахаридами, как в количественном, так и в качественном отношении. Выдвинута гипотеза, что многочисленность экспансинов в одном растительном организме и тонкая регуляция их экспрессии объясняются, по крайней мере отчасти, спецификой связывания индивидуальных экспансинов с конкретными полисахаридами клеточной стенки.

Full Text

Restricted Access

About the authors

Т. А. Горшкова

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Author for correspondence.
Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Russian Federation, Казань

Н. В. Шилова

ГНЦ Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Russian Federation, Москва

Л. В. Козлова

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”; Университет Монпелье, Национальный центр научных исследований

Email: gorshkova@kibb.knc.ru

Лаборатория механики и гражданской инженерии, Университет Монпелье, Национальный центр научных исследований

Russian Federation, Казань; Монпелье, Франция

О. В. Горшков

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Russian Federation, Казань

А. Р. Назипова

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Russian Federation, Казань

А. Р. Агълямова

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Russian Federation, Казань

С. М. Полякова

ГНЦ Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Russian Federation, Москва

А. Ю. Нокель

ГНЦ Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Russian Federation, Москва

В. В. Головченко

Институт физиологии Федерального исследовательского центра Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Russian Federation, Сыктывкар

П. В. Микшина

Казанский институт биохимии и биофизики Федерального исследовательского центра “Казанский научный центр Российской академии наук”

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Russian Federation, Казань

О. А. Патова

Институт физиологии Федерального исследовательского центра Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Russian Federation, Сыктывкар

Н. В. Бовин

ГНЦ Институт биоорганической химии им. академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова Российской академии наук

Email: gorshkova@kibb.knc.ru
Russian Federation, Москва

References

  1. Cosgrove D.J. Building an extensible cell wall // Plant Physiol. 2022. V. 189. P. 1246. https://doi: 10.1093/plphys/kiac184
  2. Pien S., Wyrzykowska J., McQueen-Mason S., Smart C., Fleming A. Local expression of expansin induces the entire process of leaf development and modifies leaf shape // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001. V. 98. P. 11812. https://doi.org/10.1073/pnas.191380498
  3. Cho H.T., Cosgrove D.J. Regulation of root hair initiation and expansin gene expression in Arabidopsis // Plant Cell. 2002. V. 14. P. 3237. https://doi.org/10.1105/tpc.006437
  4. Samalova M., Gahurova E., Hejatko J. Expansin-mediated developmental and adaptive responses: A matter of cell wall biomechanics? // Quant. Plant Biol. 2022. V. 3. P. e11. https://doi.org/10.1017/qpb.2022.6
  5. McQueen-Mason S., Cosgrove D.J. Disruption of hydrogen bonding between plant cell wall polymers by proteins that induce wall extension // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994. V. 91. P. 6574. https://doi.org/10.1073/pnas.91.14.6574
  6. Kende H., Bradford K., Brummell D., Cho H.T., Cosgrove D.J., Fleming A., Gehring C., Lee Y., Queen-Mason S., Rose J., Voesenek L.A. Nomenclature for members of the expansin superfamily of genes and proteins // Plant Mol. Biol. 2004. V. 55. P. 311. https://doi.org/10.1007/s11103-004-0158-6
  7. Sampedro J., Cosgrove D.J. The expansin superfamily // Genome Biol. 2005. V. 6. P. 1. https://doi.org/10.1186/gb-2005-6-12-242
  8. Sampedro J., Guttman M., Li L.C., Cosgrove D.J. Evolutionary divergence of β-expansin structure and function in grasses parallels emergence of distinctive primary cell wall traits // Plant J. 2015. V. 81. P. 108. https://doi.org/10.1111/tpj.12715.
  9. Li L.C., Bedinger P.A., Volk C., Jones A.D., Cosgrove D.J. Purification and characterization of four beta-expansins (Zea m 1 isoforms) from maize pollen // Plant Physiol. 2003. V. 132. P. 2073. https://doi.org/10.1104/pp.103.020024
  10. McQueen-Mason S., Durachko D.M., Cosgrove D.J. Two endogenous proteins that induce cell wall extension in plants // Plant Cell. 1992. V. 4. P. 1425. https://doi.org/10.1105/tpc.4.11.1425
  11. Park Y.B., Cosgrove D.J. A revised architecture of primary cell walls based on biomechanical changes induced by substrate-specific endoglucanases // Plant Physiol. 2012. V. 158. P. 1933. https://doi.org/10.1104/pp.111.192880
  12. Whitney S.E., Gidley M.J., McQueen-Mason S.J. Probing expansin action using cellulose/hemicellulose composites // Plant J. 2000. V. 22. P. 327. https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.2000.00742.x
  13. Wang T., Chen Y., Tabuchi A., Cosgrove D.J., Hong M. The target of β-expansin EXPB1 in maize cell walls from binding and solid-state NMR studies // Plant Physiol. 2016. V. 172. P. 2107. https://doi.org/10.1104/pp.16.01311
  14. Иванов В.Б. Клеточные основы роста растений. Москва: Наука, 1974. 222 с.
  15. Kozlova L.V., Nazipova A.R., Gorshkov O.V., Petrova A.A., Gorshkova T.A. Elongating maize root: zone-specific combinations of polysaccharides from type I and type II primary cell walls // Sci. Rep. 2020. V. 10. P. 10956. https://doi.org/10.1038/s41598-020-67782-0
  16. Petrova A., Gorshkova T., Kozlova L. Gradients of cell wall nano-mechanical properties along and across elongating primary roots of maize // J. Exp. Bot. 2021. V. 72. P. 1764. https://doi.org/10.1093/jxb/eraa561
  17. Nazipova A., Gorshkov O., Eneyskaya E., Petrova N., Kulminskaya A., Gorshkova T., Kozlova L. Forgotten actors: Glycoside hydrolases during elongation growth of maize primary root // Front. Plant Sci. 2022. V. 12. P. 802424. https://doi.org/10.3389/fpls.2021.802424
  18. Nikiforova А.V., Golovchenko V.V., Mikshina P.V., Patova О.А., Gorshkova Т.А., Bovin N.V., Shilova N.V. Plant polysaccharide array for studying carbohydrate-binding proteins // Biochemistry (Moscow). 2022. V. 87. P. 890. https://doi.org/10.1134/S0006297922090036
  19. Kozlova L.V., Ageeva M.V., Ibragimova N.N., Gorshkova T.A. Arrangement of mixed-linkage glucan and glucuronoarabinoxylan in the cell walls of growing maize roots // Ann. Bot. (Oxford, U. K.). 2014. V. 114. P. 1135. https://doi.org/10.1093/aob/mcu125
  20. Bolser D., Staines D.M., Pritchard E., Kersey P. Ensembl plants: integrating tools for visualizing, mining, and analyzing plant genomics data // Plant bioinformatics: Methods and protocols. 2016. V. 1374. P. 115. https://doi.org/10.1007/978-1-4939-3167-5_6
  21. El-Gebali S., Mistry J., Bateman A., Eddy S.R., Luciani A., Potter S.C., Qureshi M., Richardson L.J., Salazar G.A., Smart A., Sonnhammer E.L.L., Hirsh L., Paladin L., Piovesan D., Tosatto S.C.E. The Pfam protein families database in 2019 // Nucleic Acids Res. 2019. V. 47. P. D427. https://doi.org/10.1093/nar/gky995
  22. Cosgrove D.J. Plant expansins: diversity and interactions with plant cell walls // Curr. Opin. Plant Biol. 2015. V. 25. P. 162. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2015.05.014
  23. Goodstein D.M., Shu S., Howson R., Neupane R., Hayes R.D., Fazo J., Mitros T., Dirks W., Hellsten U., Putnam N., Rokhsar D.S. Phytozome: a comparative platform for green plant genomics // Nucleic Acids Res. 2012. V. 40. P. D1178. https://doi.org/10.1093/nar/gkr944
  24. Madeira F., Park Y.M., Lee J., Buso N., Gur T., Madhusoodanan N., Basutkar P., Tivey A.R.N., Potter S.C., Finn R.D., Lopez R. The EMBL-EBI search and sequence analysis tools APIs in 2019 // Nucleic Acids Res. 2019. V. 47. P. W636. https://doi.org/10.1093/nar/gkz268
  25. Nguyen L.T., Schmidt H.A., Von Haeseler A., Minh B.Q. IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies // Mol. Biol. Evol. 2015. V. 32. P. 268. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300
  26. Kalyaanamoorthy S., Min B.Q., Wong T.K., Von Haeseler A., Jermiin L.S. ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates // Nat. Methods. 2017. V. 14. P. 587. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285
  27. Minh B.Q., Nguyen M.A.T., Von Haeseler A. Ultrafast approximation for phylogenetic bootstrap // Mol. Biol. Evol. 2013. V. 30. P. 1188. https://doi.org/10.1093/molbev/mst024
  28. Letunic I., Bork P. Interactive tree of life (iTOL) v5: an online tool for phylogenetic tree display and annotation // Nucleic Acids Res. 2021. V. 49. P. W293. https://doi.org/10.1093/nar/gkab301
  29. Kim D., Landmead B., Salzberg S.L. HISAT: a fast spliced aligner with low memory requirements // Nat. Methods. 2015. V. 12. P. 357. https://doi.org/10.1038/Nmeth.3317
  30. Pertea M., Kim D., Pertea G.M., Leek J.T., Salzberg S.L. Transcript-level expression analysis of RNA-seq experiments with HISAT, StringTie and Ballgown // Nat. Protoc. 2016. V. 11. P. 1650. https://doi.org/10.1038/nprot.2016.095
  31. Love M.I., Huber W., Anders S. Moderated estimation of fold change and dispersion for RNA-seq data with DESeq2 // Genome Biol. 2014. V. 15. P. 550. https://doi.org/10.1186/s13059-014-0550-8
  32. Su Z.Q., Labaj P.P., Li S., Thierry-Mieg J., Thierry-Mieg D., Shi W., Wang C., Schroth G.P., Setterquist R.A., Thompson J.F., Jones W.D., Xiao W., Xu W., Jensen R.V., Kelly R. et al. A comprehensive assessment of RNA-seq accuracy, reproducibility and information content by the sequencing quality control consortium // Nat. Biotech. 2014. V. 32. P. 903. https://doi.org/10.1038/nbt.2957
  33. Choi D., Cho H.T., Lee Y. Expansins: expanding importance in plant growth and development // Physiol. Plant. 2006. V. 126. P. 511. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.2006.00612.x
  34. Yennawar N.H., Li L.C., Dudzinski D.M., Tabuchi A., Cosgrove D.J. Crystal structure and activities of EXPB1 (Zea m 1), a beta-expansin and group-1 pollen allergen from maize // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006. V. 103. P. 14664. https://doi.org/10.1073/pnas.0605979103
  35. Nie S.-P., Wang C., Cui S.W., Wang Q., Xie M.-Y., Phillips G.O. A further amendment to the classical core structure of gum arabic (Acacia senegal) // Food Hydrocolloids. 2013. V. 31. P. 42. https://doi.org/10.1016/j.foodhyd.2012.09.014
  36. Golovchenko V.V., Khlopin V.A., Patova O.A., Feltsinger L.S., Bilan M.I., Dmitrenok A.S., Shashkov A.S. Pectin from leaves of birch (Betula pendula Roth.): Results of NMR experiments and hypothesis of the RG-I structure // Carbohydr. Polym. 2022. V. 284. P. 119186. https://doi.org/10.1016/j.carbpol.2022.119186
  37. Park Y.B., Cosgrove D.J. Changes in cell wall biomechanical properties in the xyloglucan-deficient xxt1/xxt2 mutant of Arabidopsis // Plant Physiol. 2012. V. 158. P. 465. https://doi.org/10.1104/pp.111.189779
  38. Sørensen I., Pedersen H.L., Willats W.G. An array of possibilities for pectin // Carbohydr. Res. 2009. V. 344. P. 1872. https://doi.org/10.1016/j.carres.2008.12.008
  39. Ruprecht C., Bartetzko M.P., Senf D., Dallabernadina P., Boos I., Andersen M.C.F., Kotake T., Knox J.P., Hahn M.G., Clausen M.H., Pfrengle F. A synthetic glycan microarray enables epitope mapping of plant cell wall glycan-directed antibodies // Plant Physiol. 2017. V. 175. P. 1094. https://doi.org/10.1104/pp.17.00737
  40. Blixt O., Head S., Mondala T., Scanlan C., Huflejt M.E., Alvarez R., Bryan M.C., Fazio F., Calarese D., Stevens J., Razi N., Stevens D.J., Skehel J.J., van Die I., Burton D.R. Printed covalent glycan array for ligand profiling of diverse glycan binding proteins // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004. V. 101. P. 17033. https://doi.org/10.1073/pnas.0407902101
  41. Moller I., Marcus S.E., Haeger A., Verhertbruggen Y., Verhoef R., Schols H., Ulvskov P., Mikkelsen J.D., Knox J.P., Willats W. High-throughput screening of monoclonal antibodies against plant cell wall glycans by hierarchical clustering of their carbohydrate microarray binding profiles // Glycoconjugate J. 2008. V. 25. P. 37. https://doi.org/10.1007/s10719-007-9059-7
  42. Wang T., Park Y.B., Caporini M.A., Rosay M., Zhong L., Cosgrove D.J., Hong M. Sensitivity-enhanced solid-state NMR detection of expansin’s target in plant cell walls // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2013. V. 110. P. 16444. https://doi.org/10.1073/pnas.131629011
  43. Georgelis N., Tabuchi A., Nikolaidis N., Cosgrove D.J. Structure-function analysis of the bacterial expansin EXLX1 // J. Biol. Chem. 2011. V. 286. P. 16814. https://doi.org/10.1074/jbc.M111.225037
  44. Mateluna P., Valenzuela-Riffo F., Morales-Quintana L., Herrera R., Ramos P. Transcriptional and computational study of expansins differentially expressed in the response to inclination in radiata pine // Plant Physiol. Biochem. 2017. V. 115. P. 12. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2017.03.005
  45. Valenzuela-Riffo F., Gaete-Eastman C., Stappung Y., Lizana R., Herrera R., Moya-Leon M. A., Morales-Quintana L. Comparative in silico study of the differences in the structure and ligand interaction properties of three alpha-expansin proteins from Fragaria chiloensis fruit // J. Biomol. Struct. Dyn. 2020. V. 37. P. 3245. https://doi.org/10.1080/07391102.2018.1517610
  46. Marcon C., Malik W.A., Walley J.W., Shen Z., Paschold A., Smith L.G., Piepho H.P., Briggs S.P., Hochholdinger F. A high-resolution tissue-specific proteome and phosphoproteome atlas of maize primary roots reveals functional gradients along the root axes // Plant Physiol. 2015. V. 168. P. 233. https://doi.org/10.1104/pp.15.00138
  47. Stelpflug S.C., Sekhon R.S., Vaillancourt B., Hirsch C.N., Buell C.R., de Leon N., Kaeppler S.M. An expanded maize gene expression atlas based on RNA sequencing and its use to explore root development // Plant Gen. 2016. V. 9. P. plantgenome2015.04.0025. https://doi.org/10.3835/plantgenome2015.04.0025
  48. Carpita N.C. Structure and biogenesis of the cell walls of grasses // Annu. Rev. Plant Biol. 1996. V. 47. P. 445. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.47.1.445
  49. Samalova M., Melnikava A., Elsayad K., Peaucelle A., Gahurova E., Gumulec J., Spyroglou I., Zemlyanskaya E.V., Ubogoeva E.V., Balkova D., Demko M., Blavet N., Alexiou P., Benes V., Mouille G. et al. Hormone-regulated expansins: expression, localization, and cell wall biomechanics in Arabidopsis root growth // Plant Physiol. 2023. V. 19. P. kiad228. https://doi: 10.1093/plphys/kiad228

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Schematic representation of the division of the primary root tip of a 5-day-old maize seedling into zones for transcriptome analysis. Dots indicate root zones that were not used for analysis.

Download (150KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Phylogenetic tree of expansins of maize (Zea mays), thale cress (Arabidopsis thaliana), and rice (Oryza sativa). The names of expansins whose genes are expressed in the maize root are shown in black on the tree, while those whose genes are not expressed (TGR < 16 in all samples) are shown in gray. For thale cress, the names of expansins proposed by Kende et al. [6] are also shown, while for rice, the names according to Choi et al. [33] are shown. The clades identified by us for alpha- and beta-expansins of maize are shown in parentheses and Roman numerals. The indices of the ultrafast approximation of the phylogenetic bootstrap are shown in Arabic numerals.

Download (721KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Transcript levels of expansin genes expressed (TGR ≥ 16 in at least one zone) in different zones of the maize seedling root. The genes are sorted by subfamilies (EXPA – alpha-expansins, EXPB – beta-expansins, EXLA – alpha-expansin-like proteins), within subfamilies – by clades (marked with Roman numerals and corresponding to the phylogenetic tree in Fig. 2), and within clades – by descending total TGR values ​​in all samples. Expression heat map: left panel – TGR values; right panel – relative gene expression level in percent, where the maximum TGR value for each gene is taken as 100%. C – root cap, Mer – meristem, pRast – early elongation, Rast – active elongation, pRast – late elongation.

Download (1MB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Evaluation of the purity of recombinant expansins using electrophoresis (Gel) followed by immunoblotting (Blot) with antibodies to the histidine tag.

Download (70KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Interactions of recombinant alpha- and beta-expansins (AtEXPA1 and AtEXPB1) with plant cell wall polysaccharides that are part of the glycoarray. Five polysaccharides with the maximum interaction level are presented for each of the nine groups of polysaccharides that differ significantly in monosaccharide composition. To compare the results of individual experiments with AtEXPA1 and AtEXPB1, the data are presented as a % of the maximum RFU value in each experiment (% RFU norms). The threshold value for cutting off polysaccharides that did not demonstrate interaction was considered to be 10% of the maximum RFU value (indicated by the vertical dotted line).

Download (648KB)
Indexing metadata
7. Fig. 6. Inhibition of the interaction of expansins AtEXPA1 (a) and AtEXPB1 (b) with polysaccharide 15106 (arabinogalactan from fir greens, concentration 1 μg/ml) using different polysaccharides (15106, 15058, 15148, 15090, 15165, description in text) according to the results of plate solid-phase analysis. Concentration of expansins: 10 μg/ml.

Download (181KB)
Indexing metadata
8. Additional materials
Download (227KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences