Морфогенез селезенки в неонатальном периоде у крыс, подвергавшихся воздействию эндокринного дисраптора ДДТ

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Исследован морфогенез селезенки в неонатальном периоде у крыс, подвергавшихся в пренатальном и постнатальном развитии воздействию низких доз дихлордифенилтрихлорэтана (ДДТ) – стойкого универсального поллютанта, обладающего свойствами эндокринного дисраптора. Выявлено более интенсивное формирование периартериальных лимфоидных муфт и маргинальной зоны и одновременно снижение темпов дифференцировки В-клеток в селезенке. К концу первой недели жизни было обнаружено большее содержание дифференцирующихся Т-клеток и меньшее число цитотоксических Т-лимфоцитов. Меньшее содержание нейтрофилов в маргинальной зоне указывает на замедление темпов функционального развития лимфоидных образований у крыс, развивавшихся при воздействии низких доз ДДТ.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Н. В. Яглова

Научно-исследовательский институт морфологии человека им. акад. А.П. Авцына ФГБНУ «Российский научный центр хирургии им. акад. Б.В. Петровского»

Автор, ответственный за переписку.
Email: yaglova@mail.ru
Россия, Москва

Б. Б. Гагулаева

Научно-исследовательский институт морфологии человека им. акад. А.П. Авцына ФГБНУ «Российский научный центр хирургии им. акад. Б.В. Петровского»

Email: yaglova@mail.ru
Россия, Москва

С. С. Обернихин

Научно-исследовательский институт морфологии человека им. акад. А.П. Авцына ФГБНУ «Российский научный центр хирургии им. акад. Б.В. Петровского»

Email: yaglova@mail.ru
Россия, Москва

Е. П. Тимохина

Научно-исследовательский институт морфологии человека им. акад. А.П. Авцына ФГБНУ «Российский научный центр хирургии им. акад. Б.В. Петровского»

Email: yaglova@mail.ru
Россия, Москва

В. В. Яглов

Научно-исследовательский институт морфологии человека им. акад. А.П. Авцына ФГБНУ «Российский научный центр хирургии им. акад. Б.В. Петровского»

Email: yaglova@mail.ru
Россия, Москва

Список литературы

  1. Кудрявцева А. Д., Шелепчиков А. А., Мир-Кадырова Е.Я., Бродский Е. С. Изменение профиля полихлорированных дибензо-п-диоксинов и дибензофуранов в процессе биоаккумуляции в яйцах кур на свободном выгуле // Изв. РАН. Сер. биол. 2023. № 1. С. 93—102.
  2. Самотруева М. А., Ясенявская А. Л., Цибизова А. А., Башкина О. А., Галимзянов Х. М., Тюренков И. Н. Нейроиммуноэндокринология: современные представления о молекулярных механизмах // Иммунология. 2017. Т. 38. № 1. С. 49—59.
  3. Технический регламент Таможенного союза ТР ТС 021/2011 «О безопасности пищевой продукции». СПб.: ГИОРД, 2015. 176 с.
  4. Яглова Н. В., Обернихин С. С., Богданова И. М. Снижение противоопухолевого иммунитета у потомства как следствие активации иммунной системы материнского организма в ранние сроки беременности // Российский иммунологический журнал. 2012. Т. 6. № 4. С. 357—362.
  5. Apostol A. C., Jensen K. D.C., Beaudin A. E. Training the fetal immune system through maternal inflammation — a layered hygiene hypothesis // Front. Immunol. 2020. V. 11. Art. 123.
  6. Bhatia R., Shiau R., Petreas M., Weintraub J. M., Farhang L., Eskenazi B. Organochlorine pesticides and male genital anomalies in the child health and development studies // Environ. Health Perspect. 2005. V. 113. № 2. Р. 220—224.
  7. Carvalho L.A., Gerdes J.M., Strell C., Wallace G. R., Martins J.O. Interplay between the endocrine system and immune cells // Biomed. Res. Int. 2015. V. 2015. Art. 986742.
  8. Cheng H. W., Onder L., Novkovic M., Soneson C., Lütge M., Pikor N., Scandella E., Robinson M. D., Miyazaki J. I., Tersteegen A., Sorg U., Pfeffer K., Rülicke T., Hehlgans T., Ludewig B. Origin and differentiation trajectories of fibroblastic reticular cells in the splenic white pulp // Nat. Commun. 2019. V.10. № 1. Art. 1739.
  9. Cuvillier-Hot V., Lenoir A. Invertebrates facing environmental contamination by endocrine disruptors: Novel evidences and recent insights // Mol. Cell. Endocrinol. 2020. V. 504. Art. 110712.
  10. Dickerson S.M., Cunningham S.L., Patisaul H.B., Woller M.J., Gore A.C. Endocrine disruption of brain sexual differentiation by developmental PCB exposure // 2011. Endocrinology. V. 152. P. 581—594.
  11. Dutta R., Mondal A. M., Arora V., Nag T. C., Das N. Immunomodulatory effect of DDT (bis[4-chlorophenyl]-l, l, l- trichloroethane) on complement system and macrophages // Toxicology. 2008. V. 84. № 12. Р.957—966.
  12. Elter E., Wagner M., Buchenauer L., Bauer M., Polte T. Phthalate exposure during the prenatal and lactational period increases the susceptibility to rheumatoid arthritis in mice // Front. Immunol. 2020. V. 11. Art. 550.
  13. Forte M., Mita L., Cobellis L., Merafina V., Specchio R., Rossi S., Mita D.G., Mosca L., Castaldi M.A., De Falco M., Laforgia V., Crispi S. Triclosan and bisphenol А affect decidualization of human endometrial stromal cells // Mol. Cell. Endocrinol. 2016. V. 422. P. 74—83.
  14. Georgountzou A., Papadopoulos N. G. Postnatal innate immune development: from birth to adulthood // Front. Immunol. 2017. V. 8. Art. 957.
  15. Gerber R., Smit N. J., Van Vuren J. H., Nakayama S. M., Yohannes Y. B., Ikenaka Y., Ishizuka M., Wepener V. Bioaccumulation and human health risk assessment of DDT and other organochlorine pesticides in an apex aquatic predator from a premier conservation area // Sci. Total Environ. 2016. V. 550. P. 522—533.
  16. Guarnotta V., Amodei R., Frasca F., Aversa, A., Giordano C. Impact of chemical endocrine disruptors and hormone modulators on the endocrine system // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. 5710
  17. Haley P. The lymphoid system: a review of species differences. J. Toxicol. Pathol. 2017. V. 30. P. 111—123.
  18. Henneke P., Kierdorf K., Hall L. J., Sperandio M., Hornef M. Perinatal development of innate immune topology // Elife. 2021. V. 10. e67793.
  19. Holladay S.D., Smialowicz R.J. Development of the murine and human immune system: differential effects of immunotoxicants depend on time of exposure // Environ. Health Perspect. 2000. V. 108. Suppl 3. P. 463—473.
  20. Huang Y., Li W., Qin L., Xie X., Gao B., Sun J., Li A. Distribution of endocrine disrupting chemicals in colloidal and soluble phases in municipal secondary effluents and their removal by different advanced treatment processes // Chemosphere. 2019. V. 219, P. 730—739.
  21. Klein J., Horejsi V. Immunology, 2nd edn. Oxford: Blackwell Science, 1997. 772р.
  22. Kraal G., Mebius R. New insights into the cell biology of the marginal zone of the spleen // Int. Rev. Cytol. 2006. V. 250. P. 175—215.
  23. La Merrill M.A., Vandenberg L.N., Smith M.T., Goodson W., Browne P., Patisaul H.B., Guyton K.Z., Kortenkamp A., Cogliano V.J., Woodruff T.J., Rieswijk L., Sone H., Korach K.S., Gore A.C., Zeise L., Zoeller R.T. Consensus on the key characteristics of endocrine-disrupting chemicals as a basis for hazard identification // Nat. Rev. Endocrinol. 2020. V. 18. P. 45—57.
  24. LaPlante C.D., Bansal R., Dunphy K. A., Jerry D. J., Vandenberg L.N. Oxybenzone alters mammary gland morphology in mice exposed during pregnancy and lactation // J. Endocr. Soc. 2018. № 2. Р. 903—921.
  25. Losco P. Normal development, growth, and aging of the spleen // Pathobiology of the aging rat. V. 1 / Eds Mohr U., Dungworth D. L., Capen C. C. Washington: ILSI Press, 1992. P. 75—94.
  26. Mansouri A., Cregut M., Abbes C., Durand M.-J., Landoulsi A., Thouand G. The environmental issues of DDT pollution and bioremediation: a multidisciplinary review // Appl. Biochem. Biotechnol. 2017. V. 181. P. 309—339.
  27. Martyniuk C. J., Mehinto A. C., Denslow N. D. Organochlorine pesticides: Agrochemicals with potent endocrine-disrupting properties in fish // Mol. Cell. Endocrinol. 2020. V. 507. Art. 110764.
  28. Massberg S., Schaerli P., Knezevic-Maramica I., Kollnberger M., Tubo N., Moseman E. A., Huff I. V., Junt T., Wagers A. J., Mazo I. B., von Andrian U. H. Immunosurveillance by hematopoietic progenitor cells trafficking through blood, lymph, and peripheral tissues // Cell. 2007. V. 131. P. 994—1008.
  29. McGrath K.E., Frame J.M., Fegan K.H., Bowen J.R., Conway S.J., Catherman S.C., Kingsley P.D., Koniski A.D, Palis J. Distinct sources of hematopoietic progenitors emerge before HSCs and provide functional blood cells in the mammalian embryo // Cell Reports. 2015. V. 11. P. 1892—1904.
  30. Moraes-Pinto M.I., Suano-Souza F., Aranda C.S. Immune system: development and acquisition of immunological competence // J. Pediatr. (Rio J). 2021. V. 97. Suppl. 1 P. S59–S66.
  31. Puga I., Cols M., Barra C.M., He B., Cassis L., Gentile M., Comerma L., Chorny A., Shan M., Xu W., Magri G., Knowles D.M., Tam W., Chiu A., Bussel J.B., Serrano S., Lorente J.A., Bellosillo B., Lloreta J., Juanpere N., Alameda F., Baró T., de Heredia C.D., Torán N., Català A., Torrebadell M., Fortuny C., Cusí V., Carreras C., Diaz G.A., Blander J.M., Farber C.M., Silvestri G., Cunningham-Rundles C., Calvillo M., Dufour C., Notarangelo L.D., Lougaris V., Plebani A., Casanova J.L., Ganal S.C., Diefenbach A., Aróstegui J.I., Juan M., Yague J., Mahlaoui N., Donadieu J., Chen K., Cerutti A. B cell–helper neutrophils stimulate the diversification and production of immunoglobulin in the marginal zone of the spleen // Nat. Immunol. 2011. V. 13 P. 170—180.
  32. Simon A.K., Hollander G.A., McMichael A. Evolution of the immune system in humans from infancy to old age // Proc. Biol. Sci. 2015. V. 282. Art. 20143085.
  33. Spaan K., Haigis A.C., Weiss J., Legradi J. Effects of 25 thyroid hormone disruptors on zebrafish embryos: A literature review of potential biomarkers // Sci. Total Environ. 2019. V. 656. P. 1238—1249.
  34. Street M. E., Angelini S., Bernasconi S., Burgio E., Cassio A., Catellani C., Cirillo F., Deodati A., Fabbrizi E., Fanos V., Gargano G., Grossi E., Lughetti L., Lazzeroni P., Mantovani A., Migliore L., Palanza P., Panzica G., Papini A. M., Parmigiani S., Predieri B., Sartori C., Tridenti G., Amarri S. Current knowledge on endocrine disrupting chemicals (EDCs) from animal biology to humans, from pregnancy to adulthood: highlights from a national Italian meeting // Int. J. Mol. Sci. 2018. V. 19. Art. 1647.
  35. Takeya M., Takahashi K. Ontogenic development of macrophage subpopulations and Ia–positive dendritic cells in fetal and neonatal rat spleen // J. Leukoc. Biol. 1992. V. 52. P. 516—523.
  36. Tebourbi O., Rhouma K.B., Sakly M. DDT induces apoptosis in rat thymocytes // Bull. Environ. Contam. Toxicol. 1998. V. 61. Р. 216—223.
  37. Trama A.M., Holzknecht Z.E., Thomas A.D., Su K.Y., Lee S.M., Foltz E.E., Perkins S.E., Lin S.S., Parker W. Lymphocyte phenotypes in wild-caught rats suggest potential mechanisms underlying increased immune sensitivity in post-industrial environments // Cell. Mol. Immunol. 2012. V. 9. № 2. Р. 163—174.
  38. Tsomartova D.A., Yaglova N.V., Yaglov V.V. Changes in Canonical β-Catenin/Wnt Signaling Activation in the Adrenal Cortex of Rats Exposed to Endocrine Disruptor Dichlorodiphenyltrichloroethane (DDT) during Prenatal and Postnatal Ontogeny // Bull. Exp. Biol. Med. 2018. V. 164. № 4. Р. 493—496.
  39. Udoji F., Martin T., Etherton R., Whalen M.M. Immunosuppressive effects of triclosan, nonylphenol, and DDT on human natural killer cells in vitro // J. Immunotoxicol. 2010. V. 7. № 3. Р. 205—212.
  40. World Health Organization. Pesticide residues in food — 2018. Toxicological evaluations. World Health Organization and Food and Agriculture Organization of the United Nations. WHO: Geneva, Switzerland, 2019. 780 p.
  41. Xu C., Yin S., Tang M., Liu K., Yang F., Liu W. Environmental exposure to DDT and its metabolites in cord serum: Distribution, enantiomeric patterns, and effects on infant birth outcomes // Sci. Total Environ. 2017. V. 580. P. 491—498.
  42. Yaglova N.V., Nazimova S.V., Obernikhin S.S., Tsomartova D.A., Yaglov V.V., Timokhina E.P., Tsomartova E.S., Chereshneva E.V., Ivanova M.Y., Lomanovskaya T.A. Developmental exposure to DDT disrupts transcriptional regulation of postnatal growth and cell renewal of adrenal medulla // Int. J. Mol. Sci. 2023. V. 24. № 3. Art. 2774.
  43. Yaglova N.V., Obernikhin S.S., Tsomartova D.A., Nazimova S.V., Yaglov V.V., Tsomartova E.S., Chereshneva E.V., Ivanova M.Y., Lomanovskaya T.A. Impaired morphogenesis and function of rat adrenal zona glomerulosa by developmental low-dose exposure to DDT is associated with altered Oct4 expression // Int. J. Mol. Sci. 2021a. V. 22. № 12. Art. 6324.
  44. Yaglova N.V., Obernikhin S.S., Yaglov V.V., Nazimova S.V., Timokhina E.P., Tsomartova D.A. Low-dose exposure to endocrine disruptor dichlorodiphenyltrichloroethane (DDT) affects transcriptional regulation of adrenal zona reticularis in male rats // Bull. Exp. Biol. Med. 2021b. V. 170. № 5. P. 682—685.
  45. Yaglova N.V., Timokhina E.P., Yaglov V.V. Effects of low-dose dichlorodiphenyltrichloroethane on the morphology nd function of rat thymus // Bull. Exp. Biol. Med. 2013. V. 155. № 5. Р. 701—704.
  46. Yamazaki H., Takano R., Shimizu M., Muruayama N., Kitajima M., Shono F. Human blood concentrations of dichlorodiphenyltrichloroethane (DDT) extrapolated from metabolism in rats and humans and physiologically based pharmacokinetic modeling // J. Health Sci. 2010. V. 56. № 5. P. 566—575.
  47. Yu K., Zhang X., Tan X., Ji M., Chen Y., Wan Z., Yu Z. Multigenerational and transgenerational effects of 2,3,7,8-tetrachlorodibenzo-p-dioxin exposure on ovarian reserve and follicular development through AMH/AMHR2 pathway in adult female rats // Food Chem. Toxicol. 2020. V. 140. Art. 111309.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рис. 1. Изменения абсолютной (а) и относительной (б) масс селезенки в первую неделю жизни у крыс контрольной группы (1) и развивавшихся под воздействием низких доз ДДТ (2) (M ± m). ^ — статистически значимые отличия от соответствующих значений в 1-е сутки постнатального развития, * — от значений контрольной группы (р < 0.01)

Скачать (164KB)
3. Рис. 2. Характеристика белой пульпы у новорожденных крыс контрольной группы и развивавшихся под воздействием низких доз ДДТ: а — структура селезенки новорожденной крысы контрольной группы; б — структура селезенки крысы, подвергавшейся пре- и постнатальному воздействию низких доз ДДТ. Стрелками указаны формирующиеся ПАЛМ. Окраска гематоксилином и эозином. Ув. 100; в — количество лимфоидных муфт в срезе селезенки (M ± m); г — толщина лимфоидных муфт (M ± m). * — от значений контрольной группы (р < 0.01)

4. Рис. 3. Характеристика белой пульпы у 7-дневных крыс контрольной группы и развивавшихся под воздействием низких доз ДДТ (M ± m): а — доля белой пульпы в селезенке; б — доля ПАЛМ с маргинальной зоной; в — количество клеток в 1 мм2 ПАЛМ; г — доля площади маргинальной зоны в срезе селезенки; д — количество клеток в 1 мм2 маргинальной зоны; е — количество нейтрофилов в 1 мм2 маргинальной зоны. * — от значений контрольной группы (р < 0.01)

Скачать (529KB)
5. Рис. 4. Морфофункциональные характеристики красной пульпы селезенки в первую неделю жизни у крыс контрольной группы и развивавшихся под воздействием низких доз ДДТ (M ± m): а — общее количество клеток в 1 мм2 красной пульпы; б — количество нейтрофилов в 1 мм2 красной пульпы; в — количество мегакариоцитов в 1 мм2 красной пульпы. * — от значений контрольной группы (р < 0.01)

Скачать (163KB)
6. Рис. 5. Возрастная динамика содержания (а) В- и (б) Т-лимфоцитов селезенки крыс контрольной группы и развивавшихся под воздействием низких доз ДДТ (M ± m). * — от значений контрольной группы (р < 0.01)

Скачать (257KB)
7. Рис. 6. Возрастная динамика субпопуляционного состава Т-лимфоцитов селезенки крыс контрольной группы и развивавшихся под воздействием низких доз ДДТ (M ± m). * — от значений контрольной группы (р < 0.01)

Скачать (141KB)

© Российская академия наук, 2024