Влияние фенантрена на электрическую активность желудочковых кардиомиоцитов трески (Gadus Morhua)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Добыча нефти на арктическом шельфе и ее транспортировка по Северному морскому пути создают повышенные риски загрязнения экосистем морей Арктики нефтью и нефтепродуктами. На сегодняшний день известно, что наиболее токсичными компонентами нефти являются полиароматические углеводороды (ПАУ), и среди них преобладающим по концентрации в нефти и физиологическим эффектам является фенантрен. Фенантрен влияет на электрическую активность сердца рыб, однако его эффекты видоспецифичны. При этом влияние фенантрена на работу сердца рыб Арктики, в том числе экономически важных промысловых видов, исследовано недостаточно. В данной работе рассмотрено влияние фенантрена на электрическую активность и ионные токи в желудочковом миокарде трески (Gadus morhua). Основными ионными токами в рабочем миокарде трески были IKr, IK1, INa и ICa. Фенантрен (1 мкМ) не вызывал изменений в длительности потенциалов действия, зарегистрированных в изолированных желудочковых кардиомиоцитах трески методом пэтч-кламп. При этом фенантрен подавлял быстрый ток задержанного выпрямления IKr на 61.33 ± 3.94%, снижая реполяризационный резерв кардиомиоцитов. Фенантрен не влиял ни на уровень потенциала покоя, ни на фоновый ток входящего выпрямления IK1. Также в присутствии фенантрена в миоцитах трески снижалась скорость фазы быстрой деполяризации потенциалов действия, что было обусловлено подавлением быстрого натриевого тока INa. Наконец, фенантрен незначительно снижал амплитуду кальциевого тока ICa и ускорял его инактивацию, что суммарно приводило к снижению количества заряда, переносимого ICa. Таким образом, влияние фенантрена на миокард трески на клеточном уровне можно охарактеризовать как потенциально проаритмическое, что делает популяции трески в морях Арктики уязвимыми к загрязнению водной среды компонентами нефти при разливах последней в случае техногенных катастроф.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Т. С. Филатова

Кафедра физиологии человека и животных, биологический факультет, МГУ имени М.В. Ломоносова

Автор, ответственный за переписку.
Email: filatova@mail.bio.msu.ru
Россия, Москва

А. В. Шамшура

Кафедра физиологии человека и животных, биологический факультет, МГУ имени М.В. Ломоносова

Email: filatova@mail.bio.msu.ru
Россия, Москва

Д. В. Абрамочкин

Кафедра физиологии человека и животных, биологический факультет, МГУ имени М.В. Ломоносова

Email: filatova@mail.bio.msu.ru
Россия, Москва

Список литературы

  1. Dmitrieva D, Romasheva N (2020) Sustainable Development of Oil and Gas Potential of the Arctic and Its Shelf Zone: The Role of Innovations. J Mar Sci Eng 8:1003. https://doi.org/10.3390/JMSE8121003
  2. Hose JE, McGurk MD, Marty GD, Hinton DE, Brown ED, Baker TT (1996) Sublethal effects of the (Exxon Valdez) oil spill on herring embryos and larvae: morphological, cytogenetic, and histopathological assessments, 1989-1991. Can J Fish Aquat Sci 53:2355–2365. https://doi.org/10.1139/F96-174
  3. McGurk MD, Brown ED (1996) Egg–larval mortality of Pacific herring in Prince William Sound, Alaska, after the Exxon Valdez oil spill. Can J Fish Aquat Sci 53:2343–2354. https://doi.org/10.1139/F96-172
  4. Gulas S, Downton M, D’Souza K, Hayden K, Walker TR (2017) Declining Arctic Ocean oil and gas developments: Opportunities to improve governance and environmental pollution control. Mar Policy 75:53–61. https://doi.org/10.1016/J.MARPOL.2016.10.014
  5. Walker TR, Crittenden PD, Young SD, Prystina T (2006) An assessment of pollution impacts due to the oil and gas industries in the Pechora basin, north-eastern European Russia. Ecol Indic 6:369–387. https://doi.org/10.1016/J.ECOLIND.2005.03.015
  6. Rajendran S, Sadooni FN, Al-Kuwari HAS, Oleg A, Govil H, Nasir S, Vethamony P (2021) Monitoring oil spill in Norilsk, Russia using satellite data. Sci Rep 11:1–20. https://doi.org/10.1038/s41598-021-83260-7
  7. Bambulyak A, Ehlers S (2020) Oil spill damage: a collision scenario and financial liability estimations for the Northern Sea Route area. Sh Technol Res 148–164. https://doi.org/10.1080/09377255.2020.1786932
  8. Carls MG, Rice SD, Hose JE (1999) Sensitivity of fish embryos to weathered crude oil: Part I. Low-level exposure during incubation causes malformations, genetic damage, and mortality in larval pacific herring (Clupea pallasi). Environ Toxicol Chem 18:481–493. https://doi.org/10.1002/ETC.5620180317
  9. Lawal AT (2017) Polycyclic aromatic hydrocarbons. A review. Cogent Environ Sci 3:1339841
  10. Xu K, Zhang Y, Zheng J, Wang C, Chen R (2023) Comparative Toxicity of 3–5 Ringed Polycyclic Aromatic Hydrocarbons to Skeletal Development in Zebrafish Embryos and the Possible Reason. Bull Environ Contam Toxicol 110:8. https://doi.org/10.1007/S00128-022-03644-X/TABLES/2
  11. Incardona JP, Collier TK, Scholz NL (2004) Defects in cardiac function precede morphological abnormalities in fish embryos exposed to polycyclic aromatic hydrocarbons. Toxicol Appl Pharmacol 196:191–205. https://doi.org/10.1016/J.TAAP.2003.11.026
  12. Incardona JP, Carls MG, Day HL, Sloan CA, Bolton JL, Collier TK, Schoiz NL (2009) Cardiac arrhythmia is the primary response of embryonic pacific herring (Clupea pallasi) exposed to crude oil during weathering. Environ Sci Technol 43:201–207. https://doi.org/10.1021/ES802270T/SUPPL_FILE/ES802270T_SI_004.PDF
  13. Ainerua MO, Tinwell J, Kompella SN, Sørhus E, White KN, van Dongen BE, Shiels HA (2020) Understanding the cardiac toxicity of the anthropogenic pollutant phenanthrene on the freshwater indicator species, the brown trout (Salmo trutta): From whole heart to cardiomyocytes. Chemosphere 239:124608. https://doi.org/10.1016/J.CHEMOSPHERE.2019.124608
  14. Brette F, Shiels HA, Galli GLJ, Cros C, Incardona JP, Scholz NL, Block BA (2017) A Novel Cardiotoxic Mechanism for a Pervasive Global Pollutant. Sci Rep 7:41476. https://doi.org/10.1038/srep41476
  15. Brette F, Machado B, Cros C, Incardona JP, Scholz NL, Block BA (2014) Crude oil impairs cardiac excitation-contraction coupling in fish. Science (80- ) 343:772–776. https://doi.org/10.1126/SCIENCE.1242747
  16. Filatova TS, Mikhailova VB, Guskova VO, Abramochkin DV (2023) The Effects of Phenanthrene on the Electrical Activity in the Heart of Shorthorn Sculpin (Myoxocephalus scorpio). J Evol Biochem Physiol 2022 581 58:S44–S51. https://doi.org/10.1134/S0022093022070055
  17. Vehniäinen ER, Haverinen J, Vornanen M (2019) Polycyclic Aromatic Hydrocarbons Phenanthrene and Retene Modify the Action Potential via Multiple Ion Currents in Rainbow Trout Oncorhynchus mykiss Cardiac Myocytes. Environ Toxicol Chem 38:2145–2153. https://doi.org/10.1002/ETC.4530
  18. Abramochkin D V, Kompella SN, Shiels HA (2021) Phenanthrene alters the electrical activity of atrial and ventricular myocytes of a polar fish, the Navaga cod. Aquat Toxicol 235:105823. https://doi.org/10.1016/J.AQUATOX.2021.105823
  19. Abramochkin D V., Filatova TS, Pustovit KB, Voronina YA, Kuzmin VS, Vornanen M (2022) Ionic currents underlying different patterns of electrical activity in working cardiac myocytes of mammals and non-mammalian vertebrates. Comp Biochem Physiol Part A Mol Integr Physiol 268:111204. https://doi.org/10.1016/J.CBPA.2022.111204
  20. Kompella SN, Brette F, Hancox JC, Shiels HA (2021) Phenanthrene impacts zebrafish cardiomyocyte excitability by inhibiting IKr and shortening action potential duration. J Gen Physiol 153:e202012733. https://doi.org/10.1085/JGP.202012733/211701
  21. Troell M, Eide A, Isaksen J, Hermansen Ø, Crépin AS (2017) Seafood from a changing Arctic. Ambio 46:368–386. https://doi.org/10.1007/S13280-017-0954-2/TABLES/5
  22. Gadus morhua, Atlantic cod : fisheries, aquaculture, gamefish. https://fishbase.mnhn.fr/summary/69. Accessed 15 Mar 2024
  23. Abramochkin DV, Vornanen M (2017) Seasonal changes of cholinergic response in the atrium of Arctic navaga cod (Eleginus navaga). J Comp Physiol B Biochem Syst Environ Physiol 187:329–338. https://doi.org/10.1007/s00360-016-1032-y
  24. Hove-Madsen L, Tort L (1998) L-type Ca²⁺ current and excitation-contraction coupling in single atrial myocytes from rainbow trout. Am J Physiol Integr Comp Physiol 275:R2061–R2069. https://doi.org/10.1152/ajpregu.1998.275.6.R2061
  25. Spector PS, Curran ME, Zou A, Keating MT, Sanguinetti MC (1996) Fast inactivation causes rectification of the IKr channel. J Gen Physiol 107:611–619. https://doi.org/10.1085/JGP.107.5.611
  26. Abramochkin DV, Haverinen J, Mitenkov YAYA, Vornanen M (2019) Temperature and external K⁺ dependence of electrical excitation in ventricular myocytes of cod-like fishes. J Exp Biol 222:jeb193607. https://doi.org/10.1242/JEB.193607/259631/AM/TEMPERATURE-AND-EXTERNAL-K-DEPENDENCE-OF
  27. Link JS, Bogstad B, Sparholt H, Lilly GR (2009) Trophic role of Atlantic cod in the ecosystem. Fish Fish 10:58–87. https://doi.org/10.1111/j.1467-2979.2008.00295.x
  28. Shiels HA, Paajanen V, Vornanen M (2006) Sarcolemmal ion currents and sarcoplasmic reticulum Ca²⁺content in ventricular myocytes from the cold stenothermic fish, the burbot( Lota lota ). J Exp Biol 209:3091–3100. https://doi.org/10.1242/jeb.02321
  29. Abramochkin DV, Vornanen M (2015) Seasonal acclimatization of the cardiac potassium currents (IK1 and IKr) in an arctic marine teleost, the navaga cod (Eleginus navaga). J Comp Physiol B Biochem Syst Environ Physiol 185:883–890. https://doi.org/10.1007/s00360-015-0925-5
  30. Shiels HA, Paajanen V, Vornanen M (2006) Sarcolemmal ion currents and sarcoplasmic reticulum Ca²⁺content in ventricular myocytes from the cold stenothermic fish, the burbot( Lota lota ). J Exp Biol 209:3091–3100. https://doi.org/10.1242/jeb.02321
  31. Haverinen J, Vornanen M (2009) Responses of Action Potential and K + Currents to Temperature Acclimation in Fish Hearts: Phylogeny or Thermal Preferences? Physiol Biochem Zool 82:468–482. https://doi.org/10.1086/590223
  32. Haverinen J, Vornanen M (2004) Temperature acclimation modifies Na+ current in fish cardiac myocytes. J Exp Biol 207:2823–2833. https://doi.org/10.1242/jeb.01103
  33. Abramochkin D V., Filatova TS, Kuzmin VS, Voronkov YI, Kamkin A, Shiels HA (2023) Tricyclic hydrocarbon fluorene attenuates ventricular ionic currents and pressure development in the navaga cod. Comp Biochem Physiol Part C Toxicol Pharmacol 273:109736. https://doi.org/10.1016/j.cbpc.2023.109736
  34. Mesirca P, Torrente AG, Mangoni ME (2015) Functional role of voltage gated Ca²⁺ channels in heart automaticity. Front Physiol 6:19. https://doi.org/10.3389/fphys.2015.00019
  35. Varró A, Baczkó I (2011) Cardiac ventricular repolarization reserve: a principle for understanding drug-related proarrhythmic risk. Br J Pharmacol 164:14–36. https://doi.org/10.1111/j.1476-5381.2011.01367.x

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Влияние фенантрена на конфигурацию ПД в желудочковых кардиомиоцитах трески. (a) – репрезентативные записи ПД в контрольных условиях и в присутствии 1 мкМ фенантрена; (b) – репрезентативная запись, отражающая замедление фазы быстрой деполяризации ПД в присутствии 1 мкМ фенантрена, черная линия снизу отображает электрический стимул, стрелка отмечает область интереса; (с) – влияние 1 мкМ фенантрена на максимальную скорость нарастания переднего фронта ПД (n = 6; p < 0.01, парный t-тест Стьюдента); (d) – влияние 1 мкМ фенантрена на мембранный потенциал покоя (n = 6; p = 0.11, парный t-тест Стьюдента); (e) – влияние 1 мкМ фенантрена на длительность ПД на уровне 90% реполяризации (n = 6; p = 0.20, парный t-тест Стьюдента); (f) – влияние 1 мкМ фенантрена на длительность ПД на уровне 5% реполяризации (n = 6; p = 0.07, парный t-тест Стьюдента).

Скачать (197KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Влияние фенантрена на быстрый калиевый ток задержанного выпрямления IKr в желудочковых кардиомиоцитах трески. (a) – репрезентативные записи IKᵣ; (b) – вольт-амперная характеристика IKr в желудочковых кардиомиоцитах трески в контрольных условиях и в присутствии 1 мкМ фенантрена (n = 6 для обеих групп; **p < 0.01, * p < 0.05, парный t-тест Стьюдента); (c) – репрезентативные записи IKᵣ (при 40 мВ) в контрольных условиях и в присутствии 1 мкМ фенантрена.

Скачать (159KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Влияние фенантрена на фоновый калиевый ток входящего выпрямления IK1 в желудочковых кардиомиоцитах трески. (a) – вольт-амперная характеристика тока IK1 в контрольных условиях и в присутствии 1 мкМ фенантрена (n = 6 для обеих групп, p > 0.05 для всех потенциалов, парный t-тест Стьюдента); (b) – репрезентативные записи IK1 в контрольных условиях и в присутствии 1 мкМ фенантрена.

Скачать (126KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Влияние фенантрена на быстрый натриевый ток INₐ в желудочковых кардиомиоцитах трески. (a) – репрезентативные записи INₐ; (b) – вольт-амперная характеристика INₐ в желудочковых кардиомиоцитах трески в контрольных условиях и в присутствии 1 мкМ фенантрена (n = 7 для обеих групп, p > 0.05 для всех потенциалов, парный t-тест Стьюдента); (c) – репрезентативные записи INₐ (при –30 мВ) в контрольных условиях и в присутствии 1 мкМ фенантрена.

Скачать (174KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Влияние фенантрена на кальциевый ток ICa в желудочковых кардиомиоцитах трески. (a) – репрезентативные записи ICa; (b) – вольт-амперная характеристика ICa в желудочковых кардиомиоцитах трески в контрольных условиях и в присутствии 1 мкМ фенантрена (n = 5 для обеих групп, p > 0.05 для всех потенциалов, парный t-тест Стьюдента); (c) – репрезентативные записи ICa (при –10 мВ) в контрольных условиях и в присутствии 1 мкМ фенантрена; (d) – влияние 1 мкМ фенантрена на временную константу инактивации ICa при –10 мВ (n = 5; p = 0.22, парный t-тест Стьюдента); (e) – влияние 1 мкМ фенантрена на суммарный заряд, переносимый ICa при –10 мВ (n = 5; p < 0.01, парный t-тест Стьюдента).

Скачать (242KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024