Метагеномное профилирование почвенного микробного сообщества в зоне воздействия хвостохранилища урупского горно-обогатительного комбината (Карачаево-Черкесская Республика)

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Изучено влияние экстремально высоких концентраций тяжелых металлов на микробоценоз тяжелосуглинистой горно-луговой черноземовидной почвы (Eutric Mollic Leptosol) в зоне воздействия хвостохранилища Урупского горно-обогатительного комбината. Проведено сравнение микробных сообществ почвы, подверженной полиметаллическому загрязнению, и незагрязненной (фоновой) почвы. Содержание ряда тяжелых металлов в почве мониторинговой площадки значительно превышает их фоновые значения (до 63 раз). В результате анализа метагенома загрязненной почвы установлены индикаторные группы микроорганизмов, ассоциированных с полиметаллическим загрязнением. Снижение численности наблюдалось для нескольких минорных родов классов актинобактерий Thermoleophilia и Rubrobacteria, а именно для Conexibacter, Capillimicrobium, Paraconexibacter и Baekduia. Загрязнение тяжелыми металлами вызвало изменение в структуре микробного сообщества. При этом общее биоразнообразие микробоценоза не снижалось. Проведенное исследование подтверждает сложность микробного ответа на комплексное полиметаллическое загрязнение и актуально для изучения долгосрочного ответа и механизма сопротивления микробиома почв.

Об авторах

Е. С. Храпай

Южный федеральный университет, Академия биологии и биотехнологий им. Д.И. Ивановского

Email: KaterinaP1996@mail.ru
пр-т Стачки, 194/1, Ростов-на-Дону, 344090 Россия

С. И. Колесников

Южный федеральный университет, Академия биологии и биотехнологий им. Д.И. Ивановского

пр-т Стачки, 194/1, Ростов-на-Дону, 344090 Россия

А. А. Кузина

Южный федеральный университет, Академия биологии и биотехнологий им. Д.И. Ивановского

пр-т Стачки, 194/1, Ростов-на-Дону, 344090 Россия

К. Ш. Казеев

Южный федеральный университет, Академия биологии и биотехнологий им. Д.И. Ивановского

пр-т Стачки, 194/1, Ростов-на-Дону, 344090 Россия

Т. В. Минникова

Южный федеральный университет, Академия биологии и биотехнологий им. Д.И. Ивановского

пр-т Стачки, 194/1, Ростов-на-Дону, 344090 Россия

К. А. Дёмин

Южный федеральный университет, Академия биологии и биотехнологий им. Д.И. Ивановского

пр-т Стачки, 194/1, Ростов-на-Дону, 344090 Россия

Ю. Н. Кочаровская

Южный федеральный университет, Академия биологии и биотехнологий им. Д.И. Ивановского; Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН

пр-т Стачки, 194/1, Ростов-на-Дону, 344090 Россия; ул. Институтская, 5, Пущино, 142290 Россия

Я. А. Делеган

Южный федеральный университет, Академия биологии и биотехнологий им. Д.И. Ивановского; Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН

пр-т Стачки, 194/1, Ростов-на-Дону, 344090 Россия; ул. Институтская, 5, Пущино, 142290 Россия

А. Г. Богун

Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН

ул. Институтская, 5, Пущино, 142290 Россия

Т. М. Минкина

Южный федеральный университет, Академия биологии и биотехнологий им. Д.И. Ивановского

пр-т Стачки, 194/1, Ростов-на-Дону, 344090 Россия

С. Н. Сушкова

Южный федеральный университет, Академия биологии и биотехнологий им. Д.И. Ивановского

пр-т Стачки, 194/1, Ростов-на-Дону, 344090 Россия

Список литературы

  1. Алиева И.В., Бабьева И.П., Бызов Б.А., Гузеев В.С., Добровольская Т.Г., Звягинцев Д.Г., Зенова Г.М. и др. Методы почвенной микробиологии и биохимии / Под ред. Звягинцева Д.Г. М.: Изд-во МГУ, 1991. С. 132–140
  2. Даденко Е.В., Казеев К.Ш., Колесников С.И. Методы определения ферментативной активности почв. Ростов-на-Дону: Южный федеральный университет 2021. 176 с.
  3. Евстегнеева Н.А., Колесников С.И., Тимошенко А.Н., Минникова Т.В., Цепина Н.И., Казеев К.Ш. Оценка экотоксичности таллия по биологическим свойствам почв // Почвоведение. 2024. № 3. С. 470–481.
  4. Иванова Е.А., Першина Е.В., Карпова Д.В., Тхакахова А.К., Железова А.Д., Рогова О.Б., Андронов Е.Е. Прокариотные сообщества почвогрунтов отвалов Курской магнитной аномалии // Экологическая генетика. 2020. Т. 18. С. 331–342. https://doi.org/10.17816/ecogen17901
  5. Казеев К.Ш., Вальков В.Ф., Колесников С.И. Атлас почв юга России. Ростов-на-Дону: Эверест, 2010. 128 с.
  6. Растанина Н.К., Голубев Д.А., Шаврин Е.И. Состояние экосферы и здоровья населения в границах влияния закрытого горного предприятия Приморья // Горный информационно-аналитический бюл. (научно-технический журнал). 2021. № 3. С. 114–127.
  7. Сает Ю.Е., Ревич Б.А., Янин Е.П., Смирнова Р.С., Башаркевич И.Л., Онищенко Т.Л., Павлова Л.Н. и др. Геохимия окружающей среды. М.: Недра, 1990. 335 с.
  8. Семенова И.Н., Рафикова Ю.С., Ильбулова Г.Р. Воздействие предприятий горнорудного комплекса башкирского зауралья на состояние природной среды и здоровье населения прилегающих территорий // Фундаментальные исследования. 2011. № 1. С. 29–34.
  9. Терехова В.А. Биотестирование экотоксичности почв при химическом загрязнении: современные подходы к интеграции для оценки экологического состояния (обзор) // Почвоведение. 2022. № 5. С. 586–599. https://doi.org/10.31857/S0032180X22050094
  10. Терехова В.А., Прудникова Е.В., Кирюшина А.П., Карпухин М.М., Плеханова И.О., Якименко О.С. Фитотоксичность тяжелых металлов в дерново-подзолистых почвах разной степени окультуренности // Почвоведение. 2021. №. 6. С. 757–768.
  11. Юрак В.В., Апакашев Р.А., Лебзин М.С., Малышев А.Н. Оценка эффективности и экологичности сорбент-ориентированного метода восстановления загрязненных тяжелыми металлами и металлоидами почв // Горные науки и технологии. 2023. № 4. С. 327–340.
  12. Юркевич Н.В., Шавекина А.Ш., Гаськова О.Л., Артамонова В.С., Бортникова С.Б., Волынкин С.С. Аутигенный барит в техногенных отвалах: минералого-геохимические данные и результаты физико-химического моделирования // Георесурсы. 2024. Т. 26. № 1. С. 38–51.
  13. Bai X. T., Wang J., Dong H., Chen J.-M., Ge Y. Relative importance of soil properties and heavy metals/metalloids to modulate microbial community and activity at a smelting site // J. Soils Sediment. 2020. V. 21. P. 1–12. https://doi.org/10.1007/s11368-020-02743-8
  14. Bilal S., Khan A. L., Shahzad R., Kim Y. H., Imran M., Khan M. J., et al. Mechanisms of Cr(VI) resistance by endophytic Sphingomonas sp. lk11 and its cr(vi) phytotoxic mitigating effects in soybean (Glycine Max l.) // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2018. V. 164. P. 648–658. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2018.08.043
  15. Caeiro S., Costa M.H., Ramos T.B., Fernandes F., Silveira N., Coimbra A., Painho M. Assessing heavy metal contamination in Sado Estuary sediment: an index analysis approach // Ecol. Indic. 2005. V. 5. P. 151–169.http://dx.doi.org/10.1016/j.ecolind.2005.02.001
  16. Chen L., Wang J., Beiyuan J., Guo X., Wu H., Fang L. Environmental and health risk assessment of potentially toxic trace elements in soils near uranium (U) mines: A global meta-analysis. // Sci. Total Environ. 2021. V. 816 P. 151556. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2021.151556
  17. Gao S., Li S., Cao S., Zhong H., He Z. Disclosing the key role of Fe/As/Cu in community co-occurrence and microbial recruitment in metallurgical ruins // J. Hazard. Mater. 2024 V. 480. P. 135889. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2024.135889
  18. Gao X., Chen C.T.A. Heavy metal pollution status in surface sediments of the coastal Bohai Bay // Water Res. 2012. V. 46. P. 1901–1911. https://doi.org/10.1016/j.watres.2012.01.007
  19. Ghosh A., Sah D., Chakraborty M., Rai, J.P.N. Bio-mediated detoxification of heavy metal contaminated soil and phytotoxicity reduction using novel strain of Brevundimonas vancanneytii SMA3 // Heliyon. 2023. V. 9. P. e22344.
  20. Gołebiewski M., Deja-Sikora E., Cichosz M., Tretyn, A., Wrobel B. 16S rDNA pyrosequencing analysis of bacterial community in heavy metals polluted soils // Microb. Ecol. 2014. 67. P. 635-47. https://doi.org/10.1007/s00248-013-0344-7
  21. Guo H., Nasir M., Lv J., Dai Y., and Gao J. Understanding the variation of microbial comunity in heavy metals contaminated soil using high throughput sequencing // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2017. V. 144. P. 300–306. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2017.06.048
  22. Håkanson L. An ecological risk index for aquatic. Pollution control: A sedimentological approach” // Water Res. 1980. V. 14. P. 975–1001. http://dx.doi.org/10.1016/0043-1354(80)90143-8
  23. Halter D., Cordi A., Gribaldo S., Gallien S., Goulhen-Chollet F., Heinrich Salmeron A., et al. Taxonomic and functional prokaryote diversity in mildly arsenic-contaminated sediments // Res. Microbiol. 2011. V. 162. P. 877–887. https://doi.org/10.1016/j.resmic.2011.06.001
  24. Hou X., Han H., Tigabu M., Cai L., Meng F., Liu A., et al. Changes in soil physico-chemical properties following vegetation restoration mediate bacterial community composition and diversity in Changting. China // Ecol. Eng. 2019. V. 138. P. 171–179. https://doi.org/10.1016/j.ecoleng.2019.07.031
  25. https://benlangmead.github.io/aws-indexes/k2
  26. https://soil-db.ru/map?lat=44.0116&lng=41.1977&zoom=12
  27. Hu X., Liu X., Zhang S., Yu C. Nitrogen-cycling processes under long-term compound heavy metal (loids) pressure around a gold mine: Stimulation of nitrite reduction // J. Environ Sci. 2025. V. 147. P. 571–581. https://doi.org/10.1016/j.jes.2023.12.027
  28. IUSS Working Group. World Reference Base for Soil Resources. International soil classification system for naming soils and creating legends for soil maps. 4th edition published in 2022 by the International Union of Soil Sciences (IUSS), Vienna, Austria. 2022.
  29. Jones D.S., Lapakko K.A., Wenz Z.J., Olson M.C., Roepke E.W., Sadowsky M.J., Bailey J.V. Novel microbial assemblages dominate weathered sulfide-bearing rock from copper-nickel deposits in the Duluth complex, Minnesota, USA // Appl. Environ. Microbiol. 2017. V. 83. P. e00909-17. https://doi.org/10.1128/aem.00909-17
  30. Kazapoe R.W., Amuah E.E.Y., Dankwa P., Ibrahim K., Mville B.N., Abubakari S., Bawa N. Compositional and source patterns of potentially toxic elements (PTEs) in soils in southwestern Ghana using robust compositional contamination index (RCCI) and k-means cluster analysis // Environ. Chall. 2021. V. 5. P. 100248. https://doi.org/10.1007/s10653-019-00404-5
  31. Kim C.S., Liu Z., Peng X., Qin K., Huang J., Niu J., Peng F. Paraconexibacter antarcticus sp. nov., a novel actinobacterium isolated from Antarctic tundra soil // IJSEM. 2022. V. 72. P. 005647. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.005647
  32. Kolesnikov S.I., Evstegneeva N.A, Minnikova T.V., Timoshenko A.N., Tsepina N.I., Kazeev K.Sh. Assessment of ecotoxicity of tellurium in soils of contrasting properties. // Emerg. Contam. 2024. V. 10. P. 100334. https://doi.org/10.1016/j.emcon.2024.100334
  33. Kumari B., Chandra R. Benzo [a] pyrene degradation from hydrocarbon-contaminated soil and their degrading metabolites by Stutzerimonas stutzeri (LOBP-19A) // Waste Manage. 2023. V. 1. P. 115–127. http://dx.doi.org/10.1016/j.wmb.2023.07.006
  34. Langmead B., Salzberg S.L. Fast gapped-read alignment with Bowtie 2. Nature methods. 2012. V. 9. P. 357–359.
  35. Li S., Zhao B., Jin M., Hu L., Zhong H., He Z. A comprehensive survey on the horizontal and vertical distribution of heavy metals and microorganisms in soils of a Pb/Zn smelter // J. Hazard. Mater. 2020. V. 400. P. 123255. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2020.123255
  36. Mondal N.K., Dey U., Ghosh S., Datta J. K. Soil enzyme activity under arsenic-stressed area of Purbasthali. West Bengal, India. Arch. Agron // Soil Sci. 2014. V. 61. P. 73–87. https://doi.org/10.1080/03650340.2014.922178
  37. Mulet M., Gomila M., Lalucat J., Bosch R., Rossello-Mora R., García-Valdes E. Stutzerimonas decontaminans sp. nov. isolated from marine polluted sediments // Syst. Appl. Microbiol. 2023. V. 46. P. 126400. https://doi.org/10.1016/j.syapm.2023.126400
  38. Okewale I.A., Grobler H. Assessment of heavy metals in tailings and their implications on human health // Geosystems and Geoenvironment. 2023. V. 2. P. 100203. http://dx.doi.org/10.1016/j.geogeo.2023.100203
  39. Oksanen J., Blanchet F. G., Kindt R., Legendre P., Minchin P. R., O’hara R. B., Oksanen M. J. et al. Package ‘vegan’ Community ecology package, version. 2013. V. 2. P. 1–295.
  40. Pejman A., Bidhendi G.N., Ardestani M., Saeedi M., Baghvand A. A new index for assessing heavy metals contamination in sediments: A case study // Ecol. Indic. 2015. V. 58. P. 365–373. http://dx.doi.org/10.1016/j.ecolind.2015.06.012
  41. Pereira L.B., Vicentini R., Ottoboni L.M. Changes in the bacterial community of soil from a neutral mine drainage channel // PLoS One. 2014. V. 9. P. e96605. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0096605
  42. Qiao Z., Cao M., Wang D., Liao S., Wang G. Sphingosinicella humi sp. nov., isolated from arsenic-contaminated farmland soil and emended description of the genus Sphingosinicella // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2019. V. 69. P. 498–503. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.003186
  43. Rungsihiranrut A., Muangchinda C., Naloka K., Dechsakulwatana C., Pinyakong, O. Simultaneous immobilization enhances synergistic interactions and crude oil removal of bacterial consortium. // Chemosphere. 2023. V. 340. P. 139934. http://dx.doi.org/10.1016/j.chemosphere.2023.139934
  44. Salvà-Serra F., Pérez-Pantoja D., Donoso R.A., Jaén-Luchoro D., Fernández-Juárez V., Engström-Jakobsson H., Bennasar-Figueras A. Comparative genomics of Stutzerimonas balearica (Pseudomonas balearica): diversity, habitats, and biodegradation of aromatic compounds // Front. Microbiol. 2023. V. 14. P. 1159176. http://dx.doi.org/10.3389/fmicb.2023.1159176
  45. Serkebaeva Y.M., Kim Y., Liesack W., Dedysh S.N. Pyrosequencing-based assessment of the bacteria diversity in surface and subsurface peat layers of a northern wetland, with focus on poorly studied phyla and candidate divisions // PLoS One. 2013. V. 8. P. e63994. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0063994
  46. Song X.D., Yang F., Ju B., Li D.C., Zhao Y.G., Yang J.L., et al. The influence of the conversion of grassland to cropland on changes in soil organic carbon and total nitrogen stocks in the Songnen Plain of Northeast China // Catena. 2018. V. 171. P. 588–601. http://dx.doi.org/10.1016/j.catena.2018.07.045
  47. Tang J., Zhang J., Ren L., Zhou Y., Gao J., Luo L., et al. Diagnosis of soil contamination using microbiological indices: a review on heavy metal pollution // J. Environ. Manag. 2019. V. 242. P. 121–130. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2019.04.061
  48. Varol M. Assessment of heavy metal contamination in sediments of the Tigris River (Turkey) using pollution indices and multivariate statistical techniques // J. Hazard. Mater. 2011. V. 195. P. 355–364. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2011.08.051
  49. Vieira S., Huber K.J., Geppert A., Wolf J., Neumann-Schaal M., Luckner M., Overmann J. Capillimicrobium parvum gen. nov., sp. nov., a novel representative of Capillimicrobiaceae fam. nov. within the order Solirubrobacterales, isolated from a grassland soil International // J. Systematic Evolutionary Microbiol. 2022. V. 72. P. 005508. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.005508
  50. Vieira S., Huber K. J., Geppert A., Wolf J., Neumann-Schaal M., Müsken M., Overmann J. Baekduia alba sp. nov., a novel representative of the order Solirubrobacterales isolated from temperate grassland soil // Int. J. Systematic Evolutionary Microbiol. 2023. V. 73. P. 005918. http://dx.doi.org/10.1099/ijsem.0.005918
  51. Volungevičius J., Skorupskas R. Classification of anthropogenic soil transformation // Geologija. Lithuanian Academy of Sciences, 2011. V. 53. P. 165–177.
  52. Wang B., Yuan X., Han L., Wang X., Zhang L. Release and bioavailability of heavy metals in three typical mafic tailings under the action of Bacillus mucilaginosus and Thiobacillus ferrooxidans // Environ. Earth Sci. 2015. V. 74. P. 5087–5096.
  53. Wang T., Yuan Z., and Yao J. A combined approach to evaluate activity and structure of soil microbial community in long-term heavy metals contaminated soils // Environ. Eng. Res. 2017. V. 23. P. 62–69. https://doi.org/10.4491/eer.2017.063
  54. Watanabe T., Kojima H., Fukui M. Sulfuriferula thiophila sp. nov., a chemolithoautotrophic sulfur-oxidizing bacterium, and correction of the name Sulfuriferula plumbophilus to Sulfuriferula plumbiphila corrig // Int. J. Systematic Evolutionary Microbiol. 2016. V. 66. P. 2041–2045.
  55. Wood D.E., Lu J., Langmead B. Improved metagenomic analysis with Kraken 2 // Genome Biology. 2019. V. 20. P. 1–13. https://doi.org/10.1186/s13059-019-1891-0
  56. Wu P., Wang J., Guo Z., Cheng Y., Wu J. Heavy metals and bacterial community determine resistance genes distribution in agricultural soils surrounding long-term mining area // Appl. Soil Ecol. 2024. V. 202. P. 105581. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2024.105581
  57. Yang Z.N., Liu Z.S., Wang K.H., Liang Z.L., Abdugheni R., Huang Y., Liu, S.J. Soil microbiomes divergently respond to heavy metals and polycyclic aromatic hydrocarbons in contaminated industrial sites // Environ. Sci. Technol. 2022. V. 10. P. 100169. https://doi.org/10.1016/j.ese.2022.100169
  58. Yin H., Niu J., Ren Y., Cong J., Zhang X., Fan F., et al. An integrated insight into the response of sedimentary microbial communities to heavy metal contamination // Sci. Rep. 2015. V. 5. P. 14266.
  59. Zelaya-Molina L.X., Guerra-Camacho J.E., Ortiz-Alvarez J.M., Vigueras-Cortés J.M., Villa-Tanaca L., Hernández-Rodríguez C. Plant growth-promoting and heavy metal-resistant Priestia and Bacillus strains associated with pioneer plants from mine tailings // Arch. Microbiol. 2023. V. 205. 9. P. 318. https://doi.org/10.1007/s00203-023-03650-5
  60. Zeng X. Y., Li S. W., Leng Y., and Kang X. H. Structural and functional responses of bacterial and fungal communities to multiple heavy metal exposure in arid loess // Sci. Total Environ. 2020. V. 723. P. 138081. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.138081
  61. Zhao X., Huang J., Lu J., and Sun Y. Study on the influence of soil microbial community on the long-term heavy metal pollution of different land use types and depth layers in mine // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2019. V. 170. P. 218–226. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2018.11.136
  62. Zhong X., Chen Z., Ding K., Liu W.S., Baker A.J., Fei Y.H., Qiu R. Heavy metal contamination affects the core microbiome and assembly processes in metal mine soils across Eastern China // J. Hazard. Mater. 2023. V. 443. P. 130241. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2022.130241
  63. Zhou Y., Lan W., Yang F., Zhou Q., Liu M., Li J., Xiao Y. Invasive Amaranthus spp. for heavy metal phytoremediation: Investigations of cadmium and lead accumulation and soil microbial community in three zinc mining area // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2024. V. 285. P. 117040. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2024.117040
  64. Zhou Y., Qin Y., Liu X., Feng Z., Zhu H., Yao Q. Soil Bacterial Function Associated with Stylo (Legume) and Bahiagrass (Grass) is affected more strongly by soil chemical property than by bacterial community composition // Front. Microbiol. 2019. V. 10. P. 798. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00798
  65. Žibret G, Gosar M, Miler M, Alijagić J. Impacts of mining and smelting activities on environment and landscape degradation—Slovenian case studies // Land Degrad Dev. 2018. V. 29. Р. 4457–4470. http://dx.doi.org/10.1002/ldr.3198

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2025